Efecto Bacterias Diazotroficas Mejoramiento Cultivos Arroz

Efecto de bacterias diazotróficas en el mejoramiento de cultivos de arroz

Alejandra Bonilla Caballero María Paula Lozano Puentes Gina Paola Quintero Lozano Dayana Salazar Prada Adriana Vásquez Rodríguez

Universidad del Tolima Programa de biología Ibagué-Tolima 2017

INDICE

RESUMEN………………………………………………………………………………………………… CAPÍTULO I: INTRODUCCIÓN………………………………………………………………………… CAPÍTULO II: BACTERIAS DIAZOTRÓFICAS……………………………………………………… 2.1. ¿QUE SON?...................................................................................................................... 2.2 FUNCIONES PRINCIPALES………………………………………………………………………. a. Fijación biológica de Nitrógeno (FBN)………………………………………………………………. b. Producción de reguladores del crecimiento vegetal……………………………………………… c. Control biológico de patógenos…………………………………………………………………….. 2.3 Géneros más conocidos…………………………………………………………………………… CAPITULO III, BACTERIAS DIAZOTRÓFICAS EN GRAMINEAS………………………………….. 3.1. El arroz………………………………………………………………………………………………… a. Control de nematodos………………………………..………………………………………………… b. Control de hongos…………………………….………………………………………………………….. c. Control de bacterias………………………………….…………………………………………………. CAPITULO IV: CONCLUSION…………………………………………………………………….……… Bibliografía………………………………………………………………………………………………….

RESUMEN El cultivo de arroz (Oryza sativa), es una de las principales plantaciones agrícolas a nivel mundial ya que representa uno de los alimentos básicos para la mitad de la poblacion, siendo en Colombia el tercer cultivo de mayor importancia productiva. Sin embargo este presenta un alto grado de susceptibilidad frente a algunos organismos patógenos como bacterias, hongos y nemátodos, asi mismo a factores ambientales como al defit de nitrogeno. Las bacterias diazotroficas representan una solucion viable a lo anterior ya que se encargan de fijar el nitrogeo atmosferico al suelo y se les atribuye la sintesis de metabolitos que inhiben el crecimiento de patogenos tales como; el hongo Pyricularia oryzae que esta asociado a la humedad y a la alta concentración de nitrógeno, los nematodos de los géneros Meloidogyne y Pratylenchus que se alojan en la zona radicular de la planta ocasionando debilitamiento de la misma y la bacteria Burkolderia glumae, la cual causa la pudrición de granos y plántulas de arroz, tal actividad se le denomina antibiosis. Finlalmente entre los generos mas utilizados con este fin se encuentran; Azotobacter, Pseudomonas y Azospirillum.

CAPÍTULO I: INTRODUCCIÓN El arroz (Oryza sativa L.) representa el alimento básico para más de la mitad de la población mundial, considerado el cultivo más importante del mundo por la extensión de la superficie que ocupa y la cantidad de personas que dependen de su cosecha siendo en Colombia es el tercer cultivo de mayor importancia productiva en las tres últimas décadas (Chica et al, 2016). Esta gramínea, así como cualquier vegetal puede ser afectada por diversos factores provenientes del medio donde se encuentra, siendo uno de los más comunes el déficit de nitrógeno disponible para ser utilizado, además de esto la baja solubilización de nutrientes afectando en grandes proporciones el crecimiento del mismo y por tanto los rendimientos de producción, esto sin mencionar aún que es susceptible a enfermedades causadas por microorganismos presentes en el suelo, que influyen desde la germinación hasta la madurez del mismo (Gutierrez& Agueda, 2013). Uno de los patógenos más comunes en el arroz es la bacteria Burkholderia glumae que genera lo que se conoce como el Añublo bacterial de la panícula del arroz; pese a que estas son severamente afectadas permanecen erectas en lugar de inclinarse, debido a la pérdida de peso del grano y el tallo se mantiene verde (Betancur, 2011). Por otro lado P. oryzae es un hongo que afecta constantemente los cultivos de arroz, específicamente en la parte aérea la enfermedad se manifiesta como manchas elípticas a romboides, cuyo tamaño y color varían de acuerdo con las condiciones ambientales y con la susceptibilidad de los cultivares (Hernández et al, 2014) y finalmente cabe mencionar que algunos nematodos también generan grandes daños en la planta como por ejemplo los géneros Meloidogyne y Pratylenchus , estos se alojan en la zona radicular de la planta (Hoyos & Moya 2016) ocasionando una disminución en la toma de nutrientes y por ende el debilitamiento de la planta. Una alternativa viable que contribuye a mejorar esta problemática en el control de patógenos es la utilización de bacterias diazotróficas, microorganismos que además de poder ejercer esta función tienen la capacidad de fijar nitrógeno atmosférico, pueden vivir libres en diversos ecosistemas, establecer simbiosis o estar asociadas a las plantas (Souza et al, 2010) constituyendo como se ha encontrado en algunas gramíneas una alternativa eficaz al uso de fertilizantes nitrogenados y además de esto son productores de fitohormonas o reguladores de crecimiento vegetal sustancias importantes en el desarrollo de la planta. En base a lo anterior, la presente monografía busca reunir información acerca del uso que se ha encontrado de las bacterias diazotróficas sobre el mejoramiento en el crecimiento y productividad de las plantas, enfatizando en el efecto y beneficio que puede llegar a ejercer sobre el arroz.

CAPITULOO II: BACTERIAS DIAZOTRÓFICAS 2.1 ¿QUE SON? Los diazotrófos son microorganismos que incluyen representantes no solo de bacterias gram positivas y negativas sino también de arqueas y cianobacterias, que poseen una amplia diversidad morfológica, fisiológica y genética. Una característica primordial de estos organismos es que están representadas por diversos grupos filogenéticos que tienen la capacidad de fijar nitrógeno atmosférico, pueden vivir libres en diversos ecosistemas, establecer simbiosis o estar asociadas a las plantas (Souza et al, 2010). La presencia de estos microorganismos asociados a cultivos en general, o en específico de interés agrícola es de vital importancia debido a que cumple diversas funciones que son de gran beneficio para estos entre los que se destaca el establecer y acelerar procesos bioquímicos que influyen sobre el crecimiento y desarrollo de las mismas, lo que está asociado con un incremento de elementos químicos disponibles y la producción de sustancias de crecimiento o de control de patógenos (Obando et al, 2010). 2.2 FUNCIONES PRINCIPALES a. Fijación biológica de Nitrógeno (FBN) El N es el principal factor nutricional que limita el crecimiento de plantas en los agroecosistemas mundiales (Graham, 1988). Este se convierte en un componente esencial en las estructuras básicas para la vida, tales como ácidos nucleicos y la conformación de proteínas. Este elemento (Nitrógeno atmosférico N2) para poder asimilado y usado por las plantas, debe ser primero reducido y luego “fijado” en la forma de iones amonio (NH 4+) o nitrato (NO3-),por microorganismos procariotas como las bacterias diazotróficas con la ayuda de una enzima compleja llamada nitrogenasa, proceso conocido como fijación biológica de nitrógeno (Mora & Erazo, 2012). Cabe aclarar que los fijadores de nitrógeno incluyen dos variantes: los fijadores simbióticos que fijan nitrógeno en asociación con plantas, y los no simbióticos (asimbióticas) también llamados de vida libre que proporcionan al medio compuestos nitrogenados como amonio, aprovechados por los vegetales. Numerosas bacterias de los géneros Azotobacter sp, Azospirillum sp, Pseudomonas son eficientes fijadoras asimbióticas de nitrógeno (Mantilla, et al 2007). Estos microorganismos han sido una gran alternativa en los últimos años frente al uso de fertilizantes nitrogenados que ha aumentado considerablemente para reponer el N del suelo y para obtener los rendimientos deseados en diversos cultivos, práctica que conlleva a efectos a nivel medioambiental sanitario (Fernández & Pascual, 2002). b. Producción de reguladores del crecimiento vegetal Las bacterias diazotroficas son promotoras del desarrollo de las plantas no solo por la fijación de nitrógeno sino también debido a su capacidad para sintetizar metabolitos o sustancias reguladoras del crecimiento tales como auxinas, giberelinas, citocininas, etileno y ácido abscísico conocidas de igual manera como fitohormonas. Según Loredo et al, (2004) esta “es una respuesta de las bacterias a la producción de otras sustancias de la planta hacia la rizosfera” conocidas como exudados. Menciona el caso de A. chroococcum que produce ácido indol-3-acético (AIA) a partir del triptofano, producido por la raíz de las plantas y además puede sintetizar auxinas, giberelinas y citocininas, cuando es cultivada en un medio libre de nitrógeno y se adicionan exudados de raíces de maíz.

Estos reguladores de crecimiento podrían afectar de varias formas a la planta, por ejemplo modificando la morfología, la superficie y la actividad enzimática radical, como así también el crecimiento de la parte aérea (Pedraza et al, 2010). La morfogénesis de la raíz que es el efecto más frecuente, podría explicar en gran medida los beneficios de las bacterias diazotróficas en el crecimiento vegetal pues durante este proceso se aumenta el número de pelos radicales así como de raíces laterales lo que conduce a una mayor capacidad de absorción de agua y nutrientes por parte de la planta; además contribuye a un intercambio con el ambiente de la rizosfera lo que trae incrementos en el rendimiento de un cultivo determinado ( Hernández et al, 2010). c. Control biológico de patógenos En este sentido, las bacterias diazotróficas pueden actuar de varias formas como por competencia por nutrientes, minerales y espacio pero también puede presentarse la inducción de resistencia sistémica de la planta. Sin embargo, el mecanismos más frecuente de este tipo de microorganismos parte de la síntesis de metabolitos que inhiben el crecimiento de los patógenos o que los destruyen si hay presencia de los mismos, tal actividad es denominada antibiosis e incluyen los antibióticos y los sideróforos; también se encuentran enzimas líticas (las quitinasas, las lipasas y las celulasas) y compuestos volátiles y difusibles (Clavijo et al, 2012). Retomando a los sideróforos, estos son compuestos de bajo peso molecular secretados por los microorganismo que actúan capturando elementos, como el hierro, en la rizosfera. Su producción se ha asociado con diversas bacterias de vida libre, en especial del grupo de las Pseudomonas en donde se ha observado un incremento en el rendimiento de cebada, maíz y trigo; los mecanismos que explican este aumento en rendimiento se atribuyeron a su capacidad para producir pioverdina, (sideróforo fluorescente) que es producido por varios motivos como condiciones de deficiencia de hierro o de otros metales, en condiciones de pH bajo, o como agente inhibidor de varios hongos fitopatógenos. También se ha encontrado la producción de estos elementos en microorganismos de los géneros Azotobacter y Azospirillum (Loredo et al, 2004). 2.3 GENEROS MÁS CONOCIDOS A pesar de su abundancia en la atmosfera, el nitrógeno es uno de los nutrientes más limitantes para el crecimiento y rendimiento de las plantas (Gallego et al 2014). Las bacterias fijadoras de nitrógeno (diazotrófas) son de gran importancia agrícola como intermediarios en el proceso de fijación biológica del nitrógeno, reduciendo el nitrógeno atmosférico el cual no es asimilable por las plantas, a amonio ayudando de esta manera a suplir las carencias de este elemento (Arguello et al 2016). Hay dos tipos de fijadores de nitrógeno: las bacterias de vida libre (no simbiótica) y las bacterias simbióticas mutualistas. Los microorganismos más estudiados pertenecen a los géneros: Azobacter, Stenotrophomonas, Azospirillum, Klebsiella, Beijerinckia, Pseudomonas y Bacillus (Bermúdez & Henao 2016), de los cuales cabe destacar: Las bacterias del genero Azobacter, las cuales son Eubacterias Gram-negativas, quimioorganotróficas, utilizan azúcares, alcoholes y sales inorgánicas para crecer. Se caracterizan por ser fijadores de nitrógeno; en vida libre fijan al menos 10 mg de N2 por gramo de carbohidrato (glucosa) consumido. Requieren molibdeno para fijar nitrógeno que puede ser parcialmente reemplazado por vanadio, promueven el crecimiento de las raíces lo que conlleva a un aumento en la concentración de materia seca, contribuye con la solubilización de fosfatos y calcio y se han reportado como eficientes productores de fitohormonas, sideróforos y sustancias antifungicas (Borda et al 2009). Por otro lado las bacterias del genero Pseudomona se caracterizan por ser solubilizadoras de fosfatos, los efectos positivos que ejercen estas bacterias en las plantas radican en que producen y segregan reguladores del crecimiento de plantas como auxinas, giberelinas y citoquininas,

mejorando procesos como germinación de semillas, nutrición mineral, desarrollo de raíces, empleo del agua, entre otros (Santillana 2006). Son capaces de controlar diferentes géneros de patógenos del suelo tales como Pythium, Rhizoctonia, Fusarium y Gaeumannomyces (Pérez et al 2001). Finalmente las bacterias pertenecientes al género Azospirillum, son organismos de vida libre, Cosmopolitan debido a que se distribuyen en regiones templadas y tropicales, siendo más abundantes en estas últimas (García et al 2004), son capaces de fijar el nitrógeno atmosférico, aportando de este modo del 30 al 50 % del nitrógeno requerido por las plantas, además promueven el crecimiento de las raíces lo que se traduce en mayor absorción de agua y nutrientes (García et al 2012). CAPITULO III: BACTERIAS DIAZOTROFICAS EN GRAMINEAS Se han descrito gran cantidad de beneficios que se dan por el proceso de simbiosis de bacterias diazotróficas con leguminosas y gramíneas en el desarrollo de las plantas, entre ellas es de resaltar el crecimiento radicular y el aumento del peso de la raíz, mayor desarrollo de la parte aérea beneficiando la fotosíntesis neta, mejor producción de materia seca y grano por la planta mejorado significativamente su rendimiento (Cortés, 2015). Una de las gramíneas más estudiadas y en la que se ha obtenido resultados positivos en este tipo de procesos biológicos, es el arroz. 3.1 EL ARROZ En Colombia, el cultivo de arroz ocupa el primer lugar en términos de valor económico entre los cultivos de ciclo corto razón por la cual el estudio sobre este es de vital importancia para conocer las condiciones de desarrollo más provechosas. Investigaciones sobre microorganismos endófitas en este tipo de cultivos se han centrado sobre bacterias diazotróficas relacionado con la promoción del crecimiento, fijación potencial de nitrógeno y resistencia a enfermedades conjunta con la inhibición del crecimiento de organismos antagónicos (Pérez et al. 2013). Una evidencia del efecto sobre esta gramínea lo aporta Rhizobium leguminosarum bv. Trifolii comúnmente observado en la simbiosis con la planta leguminosa que puede colonizar raíces del arroz de manera endofítica, reemplazando entre un 25 y un 33 % de la cantidad de fertilizante nitrogenado recomendado para el arroz en condiciones de campo (Yanni et al., 1997) En el cultivo de arroz, las enfermedades de origen microbiano constituyen uno de los factores que inciden en la obtención de bajos rendimientos y calidad de los grano, es por ello que es pertinente destacar los diferentes efectos de estos, así como cuales individuos diazotróficos han contribuido al cese de tales repercusiones y de qué manera. a. Control de nematodos Se conocen 4.105 especies de nematodos fitoparásitos, las cuales causan pérdidas anuales entre 11 y 14%, equivalentes a US$80 billones.año (Piedrahita, Zapata, & Estrada, 2012). Los nematodos fitoparásitos, según el género, tienen en la región anterior (cabeza) un estilete que es usado para penetrar las células de las plantas y a través de él extraer los nutrientes, causando enfermedades en diferentes cultivos. Dentro de los géneros de nematodos fitoparásitos asociados al cultivo de arroz bajo sistemas de inundación en el Huila y el Tolima se han incluido Aphelenchoides, Criconema, Helicotylenchus, Hemicycliophora, Meloidogyne, Paratylenchus, Pratylenchus, Psilenchus, Tylenchorhynchus y Tylenchus (Hoyos & Moya, 2010). En un estudio realizado por Guzmán y colaboradores en el 2011 en Costa Rica, los géneros Meloidogyne y Paratylenchus fueron los géneros que más se detectaron el primero con el 97.3 % y el segundo con el 99,1% de frecuencia. El nivel de daño que causan los nematodos depende de una amplia gama de factores tales como su densidad poblacional, la virulencia de las especies o aislados, y la resistencia o tolerancia de la planta huésped. La mayoría de daños parece ser causados por la secreción de saliva introducida

en los tejidos de las plantas durante el proceso de alimentación. Ellos perforan la pared celular, introducen saliva dentro del citoplasma, extraen parte del contenido celular, y se movilizan en unos pocos segundos. (Agrios, 2005).Esto provoca en las células de la planta la muerte o debilitamiento de los extremos de las raíces y yemas, formación de lesiones y rompimiento de tejidos, abultamientos, agallas, arrugamiento y deformación en tallos y hojas. Algunas de estas manifestaciones son causadas por la descomposición del tejido afectado, por las enzimas del nematodo, la cual, con o sin la ayuda de metabolitos tóxicos, causa desintegración del tejido y muerte de las células (Piedrahita, Zapata, & Estrada, 2012). Un gran número de bacterias han sido utilizadas como agentes de biocontrol en diversos cultivos y tienen gran potencial para el control de nematodos, especialmente las Pseudomonas spp. y Bacillus spp, entre otros están Azotobacter y Pasteuria (Walia & Sharma, 2000). Las bacterias generalmente colonizan las raíces promoviendo el crecimiento de las plantas y previenen el establecimiento de patógenos. Además, desencadenan una serie de reacciones de defensa en la planta hospedera. Para el caso de Pasteuria penetrans ésta presenta un talo vegetativo dicotómico y sus endosporas se adhieren a la cutícula del nemátodo hospedador específico, para su posterior activación. Estas estructuras son las responsables de la diseminación de la bacteria, ya que son liberadas al medio desde el cuerpo del nemátodo infectado una vez que se produce su ruptura. El género Bacillus presenta distintas formas de control: libera toxinas al ambiente que afectan la morfología de los huevos y de los juveniles (J2) de los nemátodos y, según la especie, puede colonizar ambos estados; también forma esporas que producen proteínas tóxicas para nemátodos y distintos tipos de insectos, estas toxinas son benéficas para el suelo e inocuas para otros seres vivos ( (Donoso, Aballay, & Galaz, 2010). Un ejemplo, es Bacillus megaterium que ha sido usada como supresor de enfermedades causadas por nematodos del género Meloidogyne. El género Pseudomonas también muestra antagonismo frente a nematodos fitoparásitos, debido a la producción de compuestos bacterianos con actividad nematicida como sideróforos,acidos cianhídrico y antibióticos (Nielsen & Sorensen, 2003).

b. Control de bacterias Burkholderia glumae es una bacteria perteneciente al género Burkholderia el cual fue establecido en 1992 (Yabuuchi et al., 1992) y está conformado por especies previamente incluidas en el género Pseudomonas. Hasta el año 2009 se habían reportado 59 especies de este género (Coenye, 2009), las cuales se caracterizan por ser bacterias Gram-negativas, pertenecientes al phylum βProteobacteria, tener forma de bacilo, un metabolismo oxidativo y ser móviles (Schaad et al., 2001). Esta bacteria constituye un importante patógeno del arroz, en el cual causa la enfermedad conocida como añublo bacterial de la panícula del Arroz, la cual provoca pérdidas de hasta un 40% de producción (Iwai et al., 2002; Rush et al., 2003) y en campos gravemente infestados puede generar una pérdida de rendimiento del 75% (Trung et al., 1993). La enfermedad de la panícula del arroz fue reportada por primera vez en Japón en la década de 1950, y desde entonces se ha convertido en una de las enfermedades más graves del arroz en el mundo (Xie et al, 2003). Hasta el momento, ha sido reportada en muchos países productores de arroz en América del Sur y Central (República Dominicana, Venezuela, Ecuador, Brasil, Panamá, Colombia, Nicaragua y Costa Rica), África (países de Sudáfrica y Tanzania) y Asia (Japón, Corea, Vietnam, Filipinas, India, Indonesia, Malasia, Sri Lanka, Tailandia y China) (Tsushima, 1996; Nandakumar et al., 2005,2007; Wang et al., 2006) Este mal aparece durante la fase de inicio del cultivo del arroz cuando tiene una temperatura nocturna alta y frecuentes precipitaciones que constituyen unas condiciones que predisponen al arroz a un brote de esta enfermedad (Cha et al., 2001). El agente causal de esta enfermedad (B. glumae) se transmite principalmente mediante semilla infectada, y es por medio de esta que se disemina a diferentes regiones, debido a la exportación e importación de semilla (Sayler et al.,

2006). Xie et al (2003) descubrieron que B. glumae puede causar esterilidad de la espiga y la decoloración de los granos emergentes. También se ha encontrado que B. glumae es responsable de la disminución del peso del grano, la esterilidad de las flores, la inhibición de la germinación de las semillas y la reducción de los tallos en las plántulas de arroz (Jeong et al., 2003). La marchitez bacteriana difiere de la marchitez fúngica en que los hongos permanecen en los tejidos vasculares hasta la muerte de la planta, mientras que las bacterias a menudo destruyen partes de la pared celular en los vasos xilemicos. Cuando se sufre de marchitamiento bacteriano, los tejidos vasculares de los tallos y raíces enfermos se tornan marrones, y las secreciones bacterianas fluyen en secciones transversales (Jeong et al., 2003; Nandakumar et al., 2009). Algunas alternativas han sido presentadas para la solución de este problema que afecta a varios países a nivel global. Por ejemplo, muchos estudios han demostrado que algunas cepas no virulentas de Burkholderia spp puede suprimir el desarrollo de la plaga en la panícula, lo que sugiere un potencial uso como agente de control biológico (Ham et al., 2011). En un estudio realizado por Miyagawa y Takaya, (2000) demostró que una cepa no virulenta de B. gladioli evitó la aparición de la enfermedad casi por completo cuando se inoculó conjuntamente con B. glumae en panículas de arroz. Según Furuya et al., 1991 la podredumbre de la planta de arroz también se suprimió cuando las semillas de arroz fueron tratadas con cepas no virulentas de B. glumae. Además de las especies no virulentas de Burkholderia, se han aislado muchos agentes de control biológico potenciales que muestran altos niveles de actividad antibiótica contra B. glumae in vitro de los campos de arroz, incluidos Bacillus sp., Pseudomonas fluorescens y Saccharomyces sp. (Ham et al., 2011). Sin embargo, la eficacia de estos agentes potenciales para el control de la enfermedad en el campo aún no se ha evaluado.

b. Control de hongos P. oryzae, es una de las enfermedades más importantes en este cultivo por su amplia distribución mundial, poder destructivo y alta patogenicidad. Los síntomas pueden aparecer en toda la planta en diferentes etapas de su desarrollo. Así, por ejemplo, en la parte aérea la enfermedad se manifiesta como manchas elípticas a romboides, cuyo tamaño y color varían de acuerdo con las condiciones ambientales y con la susceptibilidad de los cultivares. El hongo P. oryzae tiene la capacidad de infectar la raíz provocando síntomas típicos de otras enfermedades fúngicas. La enfermedad se presenta generalmente, a partir de los 35 días de la siembra, incidiendo durante la fenofase de ahijamiento activo, disminuyendo en la fase de cambio de primordio e incide nuevamente en la paniculación. P. oryzae puede permanecer en los residuos de cosecha, las semillas y en otras plantas hospedantes. En los residuos de cosecha, es probable encontrar inóculo del patógeno hasta después de dos años de ser eliminadas las plantas. Además, en diferentes estudios se ha demostrado que la temperatura y la humedad relativa, influyen positivamente en la concentración de propágalos de P. oryzae en el aire. Otro elemento que favorece la aparición del hongo es el exceso de nitrógeno. Por otra parte, la planta de arroz demanda nitrógeno desde las fases iniciales de su ciclo de vida hasta el inicio de la maduración. La fertilización nitrogenada en el cultivo se realiza comúnmente en todos los cultivos, lo cual provoca que exista mayor disponibilidad de fertilizantes químicos nitrogenados en el suelo, estos son aprovechados por P. oryzae para su nutrición. Esto permite que se incremente la concentración del patógeno y se alcancen concentraciones superiores del inoculo, lo que provoca que se disemine la enfermedad. Por lo anterior un control eficaz es la aplicación de bacterias diazotróficas como inoculantes microbianos ya que lograra un mayor aporte de nitrógeno atmosférico a la planta, lo que permite disminuir el uso de productos químicos nitrogenados y la concentración del nitrógeno. De este

modo se limita el incremento del crecimiento del hongo, a la vez estas bacterias liberan metabolitos en la rizosfera que contribuyen al equilibrio ecológico del suelo (Rodríguez et. al., 2014).

CAPITULO IV: CONCLUSION La riqueza microbiana en los suelos es enorme y pese a que los estudios sobre estos son numerosos, hasta la fecha no se ha determinado completamente la biodiversidad necesaria, en lo que se refiere a microorganismos, para que un suelo agrícola funcione de manera óptima..

BIBLIOGRAFÍA -Agrios, G. .. (2005). Plant pathology. 5th ed. New York: Elsevier Academic Press. -Argüello-Navarro, A. Z., Madiedo Soler, N., & Moreno-Rozo, L. Y. (2016). Cuantificación de bacterias diazótrofas aisladas de suelos cacaoteros (Theobroma cacao L.), por la técnica de Número Más Probable (NMP). Revista Colombiana de Biotecnología, 18(2), 40-47. -Bermudez Cuenca, Y. A., & Henao Carvajal, L. J. (2016). Caracterización de la diversidad metabólica de la comunidad microbiana y de las bacterias Diazotrofas asociadas a la rizosfera de las especies Artemisia absinthium y Portulaca oleracea L. en suelos de uso agricola. Betancur, L. G. (2011). Manejo integrado del añublo bacterial de la panícula del arroz ( Oryza sativa l.) causado por Burkholderia glumae kurita & tabei: una revisión. Propuesta metodológica para la evaluación de biodiversidad de nematodos en dos ecosistemas naturales, 79. -Borda-Molina, D., Pardo-García, J. M., Martínez-Salgado, M. M., & Montaña-Lara, J. S. (2009). Producción de un biofertilizante a partir de un aislamiento de Azotobacter nigricans obtenido en un cultivo de Stevia rebaudiana Bert. Universitas Scientiarum, 14(1). Clavijo, C., Chipana, V., Centeno, J., Zúñiga, D., & Guillén, C. (2012). Aislamiento, caracterización e identificación de bacterias diazotróficas de la rizósfera del cultivo de Olea europea" olivo" en Tacna Perú. Ecología Aplicada, 11(2), 89-102. Coenye, T. 2009. Modern bacterial systematics in practice: Polyphasic taxonomy of the Burkholderia cepacia complex. Laboratory for Pharmaceutical Microbiology Ghent University, Belgium Cortés Lozano, A. X. (2015). Selección de cepas nativas de bacterias diazotróficas simbióticas asociadas a la leguminosa Clitoria ternatea en el césar y la guajira. Cha K H, Lee Y H, Ko S J, Park S K, Park I J. 2001. Influence of weather condition at heading period on the development of rice bacterial grain rot caused by Burkholderia glumae. Res Plant Dis, 7: 150–154 Chica, J., Tirado, O., & Barreto, J. M. (2016). Indicadores de competitividad del cultivo del arroz en Colombia y Estados Unidos. Revista de Ciencias Agrícolas, 33(2): 16-31. Donoso, E., Aballay, E., & Galaz, J. (2010). Resultados y lecciones en Bacterias nativas para el control de nemátodos fitoparásitos. Fundacion para la innovación agraria. Fernández, M.,& N. Pascual. (2002). Fijación biológica de nitrógeno: factores limitantes. Ciencia y medio ambiente. 1(1): 196-202.

Furuya, N., Okamoto, T., Kori, Y., Matsuyama, N. and Wakimoto, S. (1991) Control of bacterial seedling rot of rice by avirulent strains of Pseudomonas glumae. Ann. Phytopathol. Soc. Jpn. 57, 371–376Gallegos, A. C. F., González, V., Aguilar, C. N., & Herrera, R. R. (2014). Biofertilizantes microbianos. Plaza y Valdés, SA de CV. García-González, M. M., Farías-Rodríguez, R., Peña-Cabriales, J. J., & Sánchez-Yáñez, J. M. (2005). Inoculación del trigo var. Pavón con Azospirillum spp. y Azotobacter beijerinckii. Terra Latinoamericana, 23(1), 65-72. García-Olivares, J. G., Mendoza-Herrera, A., & Mayek-Pérez, N. (2012). Efecto de Azospirillum brasilense en el rendimiento del maíz en el norte de Tamaulipas, México. Universidad y ciencia, 28(1), 79-84. Graham, P. 1988. The contribution of biological nitrogen fixation to plant production. An overview of the symposium and its implications. Plant and Soil 108: 1-6 Gutiérrez, S. A., & Agueda Cúndom, M. (2013). Guía para la Identificación de Enfermedades del Cultivo del Arroz (Oryza sativa L.) en la Provincia de Corrientes. Gúzman, T. d., Villalobos, S. H., Benavides, I. V., Durán, J., & Montero, W. (2011). Nemátodos fitoparásitos asociados al arroz en las regiones huertar norte y huertar atlántica de Costa Rica. Agronomía mesoamericana, 22(1), 21-28. Ham, Jong Hyun & A Melanson, Rebecca & C Rush, Milton. (2011). Burkholderia glumae: Next major pathogen of rice?. Molecular plant pathology. 12. 329-39. 10.1111/j.1364-3703.2010.00676.x. Hernández-Rodríguez A, Heydrich M, Diallo B, El Jaziri M, Vandaputte OM. Cell-free culture medium of Burkholderia cepacia improves seed germination and seedling growth in maize (Zea mays) and rice (Oryza sativa). Plant Growth Regul. 2010;60:191-197. Hernández-Rodríguez, A., Rives-Rodríguez, N., Acebo-Guerrero, Y., Diaz-de la Osa, A., HeydrichPérez, M., & Divan Baldani, V. L. (2014). Potencialidades de las bacterias diazotróficas asociativas en la promoción del crecimiento vegetal y el control de Pyricularia oryzae (Sacc.) en el cultivo del arroz (Oryza sativa L.). Revista de Protección Vegetal, 29(1), 1-10. Hoyos L. M., Moya J. G., (2010). Nemátodos con cultivos de arroz en Huila y Tolima. Agronomía Colombiana Vol. 28(3): 577-579. Hoyos, L., & Moya, J. (2010). Nemátodos asociados con cultivos de arroz en Huila y Tolima. Agronomía colombiana, 28(3), 577-579. Iwai, T., K. Kaku, R. Honkura, S. Nakamura, H. Ochiai, T. Sasaki, e Y. Ohashi. 2002. Enhanced resistance to seed transmitted bacterial diseases in transgenic rice plants overproducing an oat cell wall bound thionin. Mol. Plant Microbe Interact 15:515-521. Jeong Y, Kim J, Kim S, Kang Y, Nagamatsu T, Hwang I. 2003. Toxoflavin produced by Burkholderia glumae causing rice grain rot is responsible for inducing bacterial wilt in many field crops. Plant Dis, 87: 890–895. Loredo-Osti, C., López-Reyes, L., & Espinosa-Victoria, D. (2004). Bacterias promotoras del crecimiento vegetal asociadas con gramíneas: Una revisión. Terra Latinoamericana, 22(2), 225239. Miyagawa, H. and Takaya, S. (2000) Biological control of bacterial grain rot of rice by avirulent strain of Burkholderia gladioli. Bull. Chugoku Nat. Agr. Expt. Sta. 21, 1–21.

Mora, G., & S. Erazo. (2012). microorganismos diazotroficos y su contribución a la fijación biológica del nitrógeno. Nandakumar R, Rush M C, Correa F. 2007. Association of Burkholderia glumae and B. gladioli with panicle blight symptoms on rice in Panama. Plant Dis, 91(6): 767. Nandakumar R, Rush M, Shahjahan A, O’Reilly K, Groth D. 2005. Bacterial panicle blight of rice in the southern United States caused by Burkholderia glumae and B. gladioli. Phytopathology, 95: S73. Nandakumar R, Shahjahan A K M, Yuan X L, Dickstein E R, Groth D E, Clark C A, Cartwright R D, Rush M C. 2009. Burkholderia glumae and B. gladioli cause bacterial panicle blight in rice in the southern United States. Plant Dis, 93(9): 896–905. Nielsen, T. H., & Sorensen, J. (2003). Production of cyclic lipopeptides by Pseudomonas fluorescens strains in bulk soil and in the sugar beet rhizosphere. Applied and enviromental Microbiology, 69 (2), 861868. Obando, M., B. Burgos., D. Rivera., M. Rubiano., V Divan., & R. Bonilla. (2010). Caracterización de bacterias diazotróficas asimbióticas asociadas al eucalipto (Eucalyptus sp.) en Codazzi, Cesar (Colombia). Acta Biológica Colombiana, 15(3) Pedraza, R. O., Teixeira, K. R., Fernández Scavino, A., García de Salamone, I., Baca, B. E., Azcón, R., ... & Bonilla, R. (2010). Microorganismos que mejoran el crecimiento de las plantas y la calidad de los suelos. Revisión. Corpoica. Ciencia y Tecnología Agropecuaria, 11(2). Pérez, C., De La Fuente, L., Arias, A., & Altier, N. (2001). Uso de Pseudomonas fluorescentes nativas para el control de enfermedades de implantación en Lotus corniculatus L. Agrociencia, 5(1), 41-47. Piedrahita, Ó. G., Zapata, J. C., & Estrada, B. V. (4 de Junio de 2012). Principales nematodos fitoparásitos y síntomas ocasionados en cultivos de importancia económica. Agronomía, 20(1), 3850. Rodríguez, A., Rodríguez, N., Guerrero, Y., Osa, A., Pérez, M., & Baldani, V. (2014). Potencialidades de las bacterias diazotróficas asociativas en la promoción del crecimiento vegetal y el control de Pyricularia oryzae (Sacc.) en el cultivo de arroz (Oryza sativa L.) Rush, M., Q. Shao, S. Zhang, K. Shahjahan, K. O´reilly, D. Shih, D. Groth, y D. Linscombe. 2003. Biotechnology and control of rice diseases. La. Agric. 46:20-23. Santillana Villanueva, N. (2006). Producción de biofertilizantes utilizando Pseudomonas sp. Ecología aplicada, 5(1-2), 87-91. Sayler R J, Cartwright R D, Yang Y N. 2006. Genetic characterization and real-time PCR detection of Burkholderia glumae, a newly emerging bacterial pathogen of rice in the United States. Plant Dis, 90(5): 603–610. Schaad, N., J. Jones, y W. Chun. 2001. Laboratory guide for identification of plant pathogenic bacteria. 3rd ed. APS Press, Minnesota, USA Souza Moreira FM, Da Silva K, Abrahão Nobrega RS, De Carvalho F. (2010). Bactérias diazotróficas associativas: diversidade, ecología e potencial de aplicações. Comunicata Scientiae. 1(2):74-99. Trung H M, Van N V, Vien N V, Lam D T, Lien M. 1993. Occurrence of rice grain rot disease in Vietnam. Int Rice Res Notes, 18(3): 30.

Tsushima S 1996. Epidemiology of bacterial grain rot of rice caused by Pseudomonas glumae. Jpn Agric Res Quart, 30: 85–89. Walia, R. K., & Sharma, S. B. (2000). Bacterial antagonists of phytonematodes in Biocontrol potential and its exploitation in sustainable agriculture: Crop diseases,Weeds and nematodes. New York: Kluwer Academy Plenum. Wang C J, Luo H Y, Chen D Q. 2006. The occurrence and identification of Burkholderia glumae in China. Moderniz Agar, 4: 6. (in Chinese) Xie G L, Luo J Y, Li B. 2003. Bacterial panicle blight: A rice dangerous diseases and its identification. Plant Prot, 29: 47–49. (in Chinese with English abstract) Yabuuchi E, Kosako Y, Oyaizu H, Yano I, Hotta H, Hashimoto Y, Ezaki T, Arakawa M. 1992. Proposal of Burkholderia gen. nov. and transfer of seven species of the genus Pseudomonas homology group II to the new genus, with the type species Burkholderia cepacia (Palleroni and Holmes 1981) comb. nov. Microbiol Immunol, 36(12): 1251–1275 Yanni YG, Rizk RY, Corich V, Squartini A, Ninke K, Philip-Hollingsworth S, Orgambide G, de Bruijn F, Stoltzfus J, Buckley D, Schmidt TM, Mateos PF, Ladha JK and Dazzo FB (1997). Natural endophytic association between Rhizobium leguminosarum bv. trifolii and rice and assessment of its potential to promote rice growth. Plant Soil 194: 99–114