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MICORRIZAS ARBUSCULARES EN ECOSISTEMAS ÁRIDOS Y SEMIÁRIDOS Article

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6 authors, including: Noé Manuel Montaño

Rosalva García Sánchez

Metropolitan Autonomous University

Universidad Nacional Autónoma de México

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Sucesión ecológica de la vegetación y su asociación micorrízica en matorrales xerófitos del Valle del Mezquital, Hidalgo. View project

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Noé Manuel Montaño Arias, Sara Lucía Camargo Ricalde, Rosalva García Sánchez, Arcadio Monroy Ata Editores/editors

MICORRIZAS ARBUSCULARES EN ECOSISTEMAS ÁRIDOS Y SEMIÁRIDOS Arbuscular mycorrhizae in arid and semi-arid ecosystems

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MICORRIZAS ARBUSCULARES EN ECOSISTEMAS ÁRIDOS Y SEMIÁRIDOS Arbuscular mycorrhizae in arid and semi -arid ecosystems

Editores/editors: Noé Manuel Montaño Arias Centro de Investigaciones en Ecosistemas. Universidad Nacional Autónoma de México. Morelia Michoacán, México.

Sara Lucía Camargo Ricalde Departamento de Biología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud , Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa México, Distrito Federal, México.

Rosalva García Sánchez Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México. México, Distrito Federal, México.

Arcadio Monroy Ata Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México. México, Distrito Federal, México.

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Forma sugerida para citar este libro/Citation: Montaño NM, Camargo-Ricalde SL, García-Sánchez R, Monroy A. (eds.) 2007. Micorrizas arbusculares en ecosistemas áridos y semiáridos (Arbuscular mycorrhizae in arid and semiarid ecosystems). Instituto Nacional de Ecología-SEMARNAT, Mundi-Prensa SA de CV, UAMIztapalapa, FES Zaragoza, UNAM. Distrito Federal, México. 460 pp.

Las opiniones expresadas en los textos son responsabilidad exclusiva de los autores y no reflejan necesariamente la opinión de los editores, revisores o de las in stituciones titulares de los derechos de autor.

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Microbes are essential components of the Earth’s biota since they catalyse unique and indispensable transformations in the biogeochemical cycles of the biosphere, and provide plants and animals with essential nutrients, arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) fall into this group, associating with the majority of land plants, providing them with nutrients, water and protection from a number of environmental stresses, as it happens in the arid and semiarid ecosystems Adapted from: Smith and Read 1997

Si de todos los organismos creados por Dios Los más pequeños y aparentemente menos útiles fueran suprimidos, la vida se tornaría imposible, ya que el regreso a la atmósfera y al reino mineral de todo lo que dejó de vivir sería bruscamente suprimido Louis Pasteur

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PREFACIO Cualquier población en condiciones naturales, se ha adaptado a sobrevivir y crecer a las presiones del ambiente como parte de un complejo proceso evolutivo. En este contexto, las condiciones del ambiente y los recursos que en él puedan estar disponibles, se convierten en un factor crítico ante el cual los rasgos de historia de vida de los organismos se han modulado para hacer más eficientes los procesos de crecimiento, supervivencia, reproducción y almacenamiento de recursos. Evolutivamente, las interacciones entre organismos son uno de los ejes que modulan la adecuación de las poblaciones, otorgando a sus individuos las posibilidades de un mejor desempeño. Una de las interacciones que proporcionan un beneficio mutuo a los participantes, es la mutualista. A final de cuentas, en el balance en términos ecológicos y evolutivos, la energía invertida en mantener la interacción, dejará un beneficio a ambas poblaciones en términos de su historia de vida. Por ello, la asociación micorrícica es una de las más extendidas; ahora sabemos que es muy importante en los ecosistemas naturales ya que incrementa la absorción de nutrientes, la formación de agregados del suelo que mejoran su estructura, aumenta las posibilidades de las plantas para crecer en ambientes estresantes, mejora las relaciones hídricas de la planta, inhibe las infecciones por parásitos, y ahora se está aportando mayor conocimiento el cual está permitiendo establecer que probablemente también determina la diversidad de las comunidades de plantas. En la V Conferencia Internacional sobre las Micorrizas llevada a cabo recientemente en Granada, España, se ha podido notar el creciente interés y capacid ad de la comunidad internacional no sólo por aumentar el cúmulo de conocimientos sobre esta interacción mutualista, en diversas disciplinas como la fisiología, bioquímica, química, taxonomía, sistemática, biología molecular y ecología, sino también en otras en las cuales es muy claro que la comunidad científica está aportando los conocimientos necesarios para aplicarse en otras como la conservación, restauración, el manejo sustentable de los recursos naturales e incluso es notorio el potencial que existe pa ra su uso comercial tendiente a aumentar el rendimiento de cultivos. La comunidad científica estudiosa de las micorrizas está creciendo y consolidándose. Las instituciones de investigación y educación superior deben seguir apoyando su desarrollo, y las instituciones que regulan la ciencia, verán compensados sus esfuerzos y políticas si aumentan su financiamiento en este campo.

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Este libro es una expresión de esos logros. Manifiesta el cómo se está actualizando constantemente el conocimiento sobre las micorrizas, señala que aún en ambientes estresantes como lo son las zonas áridas y semiáridas las micorrizas juegan en ellos un papel muy importante en la absorción de nutrientes, en el crecimiento y propagación de las plantas, en el mantenimiento de la diversidad e incluso en el manejo de cultivos. Es una expresión también de la enriquecedora interacción institucional y refleja la intensidad de las actividades de investigación en varios países del mundo. Los diversos actores en el ámbito científico, estamos obligados a continuar nuestros esfuerzos por aumentar el conocimiento sobre esta fascinante interacción micorrícica, formando paralelamente más y mejores recursos humanos, y a aportar los mayores recursos que sean posibles, sobre todo en las economías en desarrollo, para financiar las investigaciones básicas y aplicadas que se perfilan en el futuro. La valoración económica de los servicios ambientales de los cuales forman parte las micorrizas es una tarea aún pendiente, sin olvidar que los beneficiarios potenciales que forman parte de la comunidad social, exigen que utilicemos responsablemente el conocimiento que puede ser aplicado.

Dr. Francisco Javier Álvarez Sánchez Presidente de la Sociedad Mexicana de la Simbiosis Micorrízica Profesor Titular “B” T.C. Definitivo Departamento de Ecología y Recursos Naturales Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México

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PREFACE Although root systems are usually mycorrhizal in most native and many crop lands, plants often grow nicely without their fungal symbionts when water and nutrients are abundant, in fertilized and irrigated fields, greenhouses and growth chambers. But when soils and substrates dry substantially, differences in performance or behavior between nonmycorrhizal and mycorrhizal plants often widen. Some nutrie nts become less mobile as soils dry, and mineral absorption by roots not having external scavenging hyphae may seriously lag that of mycorrhizal roots. Stimulative effects of arbuscular mycorrhizal (AM) symbiosis on stomatal behavior and leaf gas exchange often become more pronounced as soils dry. When water is limiting, AM symbiosis can result in altered rates of water movement into, through and out of host plants, with consequent effects on tissue hydration, leaf physiolo gy and plant ecology. Physiological effects involve changes in hormonal and osmotic relations, photosynthesis, protein synthesis and enzyme activity, carbohydrate and amino acid metabolism, and various soil-root and within-plant hydraulic conductances. Ecological effects involve reproductive potential, biodiversity, biogeochemical cycling, carbon sequestration, plant fitness and competitiveness. Recent work reveals that AM symbiosis can control aquaporin expression and regulate water flow in roots, as well as modify redistribution of water in soils via roots (“hydraulic lift”). AM fungi can have dramatic effects on antioxidant enzymes in droughted roots. Their ability to act as biocontrol agents can intensify during water deficit. We also now know that the moisture characteristics of soils themselves can be modified by AM symbiosis. Simply growing in mycorrhized soil a soil in which AM symbiosis has flourished previously and modified soil structure and biochemistry can alter the water relations of a nonmycorrhizal plant. Water deficit continues to be perhaps the chief environmental constraint of plant productivity in natural and managed lands. Its control on plants is obvious in arid and semi-arid areas, but even in relatively moist places around the globe, transient drought can have devastating adverse effects on agriculture during summer months. In addition to native and agronomic field situations, AM symbiosis has been studied extensively in horticulture, where plants are typically given ample water throughout their cropping but may be exposed to water deprivation during shipping and marketing and after transplanting. Even here AM symbiosis may have important consequences on water balance.

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This is the first book devoted entirely to the myriad ways in which AM fungi influence the ecology and biology of arid and semi-arid areas. It is a timely and important volume. Worldwide, fresh water supplies are diminishing, and irrigation water is becoming more saline; AM symbiosis also modifies plant resilienc e to soil salinity and sodicity. This book addresses critical roles of mycorrhizal colonization in deserts and in dryland farming, in such areas as functional diversity, nutrition, resource islands, and crop and ecosystem management. It identifies the AM fungi that inhabit roots of important arid plants, and it summarizes several case studies that provide important insights into ecosystem function.

PhD. Robert M. Augé Institute of Agriculture, University of Tennessee, USA 2006 Steering committee, International Mycorrhiza Society E-mail: [email protected]

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Prólogo/Foreword El objetivo del libro es ofrecer a los lectores una idea general sobre el conocimiento de la simbiosis micorrícica arbuscular en ecosistemas áridos y semiáridos, y un texto que presentara investigaciones relevantes realizadas exclusivamente en estos ecosistemas. A lo largo del texto, se presentan revisiones y contribuciones de colegas investigadores de México y de otros países, particularmente de Venezuela, India, Sudáfrica, Canadá y Estados Unidos de Norte América. Cabe resaltar que algunas colaboraciones realizadas por investigadores extranjeros se llevaron acabo en México. Todas las contribuciones que se incluyen en este libro fueron realizadas por invitación. En todos los casos se trató que los autores fueran investigadores no sólo con interés en el tema, sino también con amplia experiencia en el estudio de la simbiosis micorrícica arbuscular. Esto permitió, por ejemplo, que los autores de algunos capítulos incluyeran modificaciones novedosas a los métodos de campo y de laboratorio (uso de herramientas moleculares) para el estudio ecológico de las micorrizas, tal es el caso de la investigación realizada en el desierto del Kalahari en Sudáfrica. Asimismo, con la finalidad de aumentar la calidad de la información que conforma este libro, se seleccionó un Comité de Arbitraje en el cual participaron varios investigadores de reconocido prestigio. Todos los capítulos fueron enviados de manera anónima a dos revisores; aunque, el mayor mérito de la realización del texto recae, indudablemente, en los autores. El libro comprende dos partes con un total de 15 capítulos. La primera parte consta de cinco capítulos enfocados al estudio la diversidad y función de los hongos micorrícicos arbusculares, tanto en sistemas naturales como en sistemas agrícolas. La segunda parte incluye diez capítulos que abordan diversos estudios de caso como la interacción de las islas de recursos y los hongos micorrícicos arbusculares en el desierto de Sonora, la formación de micorrizas arbusculares en gramíneas del desierto Chihuahuense y en ecosistemas de sabana venezolanos, y su aplicación para mejorar la producción de especies vegetales de importancia económica como el nopal (Opuntia albicarpa ) y el maguey mezcalero (Agave angustifolia). Dado lo anterior, este libro puede ser un estímulo para futuros estudios sobre las complejas interacciones de las micorrizas arbusculares con el suelo y sus componentes, y con la biota que caracteriza a los ecosistemas secos.

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Por otra parte, e l avance de la ciencia es tan rápido que nos sorprende día con día con más conocimientos que continuamente nos rebasan y brinda n nuevas y quizás mejores ideas. El presente libro no escapa a esta situación, por ello como todo libro de esta naturaleza, es perfectible, lo que significa que el estudio y el conocimiento del entorno de los hongos micorrícicos arbusculares de los ambientes desérticos está avanzando y, por lo tanto, nuevas síntesis, controversias, perspectivas y señala mientos surgirán para que en conjunto con las que este libro presenta hoy, permitan a los investigadores y estudiantes relacionados con el tema definir temas nuevos y futuras líneas de investigación. Finalmente, los compiladores estamos seguros que este libro será muy útil no sólo para especialistas, sino también para estudiantes tanto de licenciaturas y posgrados en Agronomía, Microbiología, Biotecnología, Biología, Ecología y Ciencias Ambientales, ya que la formación de profesionales está estrechamente relacionada con la utilidad agrícola, tecnológica o ecológica que los hongos micorrícicos arbusculares puedan tener para los sistemas biológicos. Asimismo, esperamos que este libro motive a estudiantes e investigadores a continuar generando información que, además de enriquecer nuestro conocimiento sobre estos hongos, brinde perspectivas claras dirigidas a conservar y recuperar los ecosistemas áridos y semiáridos.

Los editores Noé Manuel Montaño Arias Sara Lucía Camargo-Ricalde Rosalva García-Sánchez Arcadio Monroy Ata

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CONTENIDO (CONTENTS )

Prefacio (por Javier Álvarez) Preface (by Robert Augé) Prólogo/foreword (editores)

Lista de autores (Contributors)

Árbitros revisores (Review referees)

Agradecimientos (Acknowledgements)

Introducción Introduction

PARTE I (PART I)

Micorrizas arbusculares: diversidad y función (Arbuscular mycorrhizae: diversity and function)

1. Biodiversidad funcional de los hongos micorrícicos arbusculares en zonas áridas y semiáridas (1- 26) Functional biodiversity of arbuscular mycorrhizal fungi in arid and semi-arid zones Ma. del Carmen A. González-Chávez, Alejandro Alarcón y Ronald Ferrera-Cerrato

2. Arbuscular mycorrhizae fungi diversity related to plant diversity (27-49) Diversidad de hongos micorrizógenos arbusculares asociada a la diversidad de plantas Sara Lucía Camargo-Ricalde

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3. Role of arbuscular mycorrhizae in P nutrition of plants under arid and semi -arid environments (50- 77) El papel de micorrizas arbusculares en la nutrición de P en plantas de ambientes áridos y semiáridos Jagadisth C. Tarafdar and Jitendra Panwar

4. Arbuscular mycorrhiza and drought management of crops (78-109) Micorriza arbuscular y manejo de cultivos bajo sequía Kizhaeral S. Subramanian and Christiane Charest

5. Review of potential factors influencing reduced mycorrhizal dependency among annual plants of northern Chihuahuan desert (110-126) Revisión de los factores potenciales que influyen en una reducida dependencia micorrícica entre las plantas anuales del norte del desierto Chihuahuense Shawn Christina Collier-Yarnes

PARTE I I (PART II)

Micorrizas arbusculares en los ecosistemas áridos y semiáridos: estudios de caso (Arbuscular mycorrhizae in the arid and semi -arid ecosystems: case studies)

6. Glomales de las planicies del desierto de Sonora (127-146) Glomalean fungi from Sonoran desert plains Luis I. Aguilera-Gómez, Irma V. Rivas-Manzano, Omar Ocampo-Jiménez y Víctor OlaldePortugal

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7. Mycorrhizae as biological components of resource islands in the Sonoran desert (147169) Las micorrizas como componentes biológicos de islas de recursos en el desierto de Sonora Gabor J. Bethlenfalvay, Yoav Bashan, Ángel Carrillo-García and Jean C. Stutz

8. Interacciones micorrícicas en la Reserva de la Biosfera de Mapimí: hongos micorrizógenos arbusculares y su asociación con gramíneas del desierto Chihuahuense (170-193) Mycorrhizal interacctions in Mapimi Biosphere Reserve: arbuscular mycorrhizae fungi and their association with grasses from the Chihuahuan desert. Fabiana Pezzani, Roger Guevara, Laura Hernández y Carlos Montaña

9. Hongos micorrícicos arbusculares asociados a especies vegetales y matorrales del Valle del Mezquital, Hidalgo, México (194-218) Arbuscular mycorrhizae fungi associated with plant species and shrub lands of the Mesquital Valley, Hidalgo, Mexico Rosalva García-Sánchez, Arcadio Monroy Ata y Eduardo Chimal-Sánchez

10. Microorganismos asociados a la rizosfera de una población de Neobuxbaumia tetetzo establecida en una zona árida del estado de Puebla, México (219-242) Microorganisms associated with the rizosphere of Neobuxbaumia tetetzo population, established in an arid zone of Puebla State, Mexico Katia C. Reyes-Quintanar, Alejandro

Alarcón, Ronald Ferrera-Cerrato y Salvador

Rodríguez-Zaragoza

11. Micorrizas arbusculares en ecosistemas de sabana venezolanos (243-267) Arbuscular mycorrhizae in Venezuelan savanna ecosystems Marcia Toro

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12. Arbuscular micorrhizae–plant–environment interactions in a wild host, Vangueria infausta, from the Kalahari Desert, South Africa (268-304) Interacciones de micorrizas arbusculares-planta-ambiente en un hospedero silvestre, Vangueria infausta, del desierto de Kalahari, Sudáfrica Gil Bohrer, David Ward, Gilad Beck, Nurit Roth-Bejerano and Varda Kagan-Zur

13. M icorrizas arbusculares de islas de fertilidad de mezquite de dos matorrales semiáridos: su efecto en la morfología de Bouteloua curtipendula (305-334) Arbuscular mycorrhizae in mesquite fertile islands in two semi-arid s hrublands: their effect on Bouteloua curtipendula morphological development Noé Manuel Montaño Arias, Rosalva García Sánchez, Fabiola Morales-Gómez y Genaro Ochoa de la Rosa

14. Estado nutrimental y crecimiento de plantas micropropagadas de nopal (Opuntia albicarpa Scheinvar cv. ‘Reyna’) colonizadas con tres cepas seleccionadas de endomicorrizas (335-356) Nutrient status and growth of micropropagated prickly-pear cactus (Opuntia albicarpa Scheinvar cv. ‘Reina’) plantlets colonized with three-selected endomycorrhizal isolates Andrés A. Estrada-Luna y Fred T. Davies Jr.

15. Crecimiento y nutrición de maguey mezcalero (Agave angustifolia Haw.) bajo condiciones de micorrización arbuscular (357-384) Growth and nutrition of “maguey mezcalero” (Agave angustifolia Haw.) in presence of arbuscular mycorrhizae Celerino Robles, Ma. de Lourdes Robles-Martínez y Flor de Belem Monrroy-Díaz

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DIRECTORIO DE AUTORES (CONTRIBUTORS) Alejandro Alarcón Área de Microbiología de Suelos, Especialidad de Edafología, Instituto de Recursos Naturales, Colegio de Postgraduados, Montecillo 56230, Estado de México, México. Universidad de Texas A &M Departamento de Horticultura Collge Station, Texas, USA. E-mail: [email protected]

Andrés A. Estrada-Luna Nursery and Plant Physiology Laboratory. Department of Horticultural Sciences. Texas A&M University. Centro de Investigación y de Estudios Avanzados, Instituto Politécnico Nacional. Unidad Irapuato. Km. 9.6 Libramiento Norte Carretera Irapuato -León. Apartado Postal # 629. Irapuato, Guanajuato, 36500. México. E-mail: [email protected]

Ángel Carrillo-García Microbiología Ambiental, Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIB),P.O. Box 128, La Paz, Baja California Sur 23000, México, E-mail: [email protected]

Arcadio Monroy Ata Laboratorio de zonas áridas. Unidad de Investigación en Ecología Vegetal. Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México. Fuerte de Loreto esq. Batalla del 5 de mayo, Ejercito de Oriente. C.P. 09230. México, D. F., México. E-mail: [email protected]

Carlos Montaña Departamento de Biología Evolutiva, Instituto de Ecología A.C. Km 25 Carretera Antigua a Coatepec No. 351 Congregación El Haya 91070 Xalapa Veracruz, México Tel. (228)842-1800 E-mail: [email protected]

Celerino Robles Laboratorio de Suelos. CIIDIR-Instituto Politécnico Nacional,-Unidad Oaxaca. Hornos 1003. Sta. Cruz Xoxocotlán. 71230 Oaxaca, México. Tel. y fax: (+52 951) 5171199. E-mail: crobles_38@ yahoo.it

Christiane Charest Department of Biology, University of Ottawa, Ontario K1N 6N5 Canada E-mail:[email protected]

David Ward University of KwaZulu-Natal, School of Biological and Conservation Sciences, P. Bag X1, Scottsville 3209, South Africa

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Eduardo Chimal Sánchez Unidad de Investigación en Ecología Vegetal. Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México. Fuerte de Loreto esq. Batalla del 5 de Mayo s/n, Col. Ejército de oriente, Iztapalapa C.P. 09230, México D.F., México.

Fabiana Pezzani Unidad de Sistemas Ambientales. Facultad de Agronomía . Av. E. Garzón 780. Montevideo. Uruguay. C.P. 12900 Tel: (005982) 354 28 48 E-mail: [email protected] Fabiola Morales Gómez Unidad de Investigación en Ecología Vegetal. Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México. Fuerte de Loreto esq. Batalla del 5 de Mayo s/n, Col. Ejército de oriente, Iztapalapa C.P. 09230, México D.F., México.

Flor de Belem Monrroy-Díaz Laboratorio de Suelos. CIIDIR-Instituto Politécnico Nacional, Unidad Oaxaca. Hornos 1003. Sta. Cruz Xoxocotlán. 71230 Oaxaca, México. Tel. y fax: (+52 951) 5171199.

Fred T. Davies Jr. Department of Horticultural Sciences, Texas A&M University. College Station, TX 77843-2133 USA. E-mail: [email protected]

Gabor Bethlenfalvay Microbiología Ambiental, Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, La Paz, Baja California Sur, Mexico, and Horticultural Crops Research Center, U.S. Department of Agriculture, Ag ricultural Research Service, Corvallis, Oregon (emeritus). Address of corresponding author: Gabor J. Bethlenfalvay 255 Hermosa Way San Luis Obispo, California 93405, USA. E-mail: [email protected]

Genaro Ochoa de la Rosa Unidad de Investigación en Ecología Vegetal. Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México. Fuerte de Loreto esq. Batalla del 5 de Mayo s/n, Col. Ejército de oriente, Iztapalapa, C.P. 09230, México D.F., México. E-mail: [email protected]

Gil Bohrer Department of Civil and Enviromental Engineering, Duke University, Box 90287, Durham, NC 277080287, United States American E-mail: [email protected]

Gilad Beck Department of life Science, Ben Gurion University of the Negev, PO Box 653, Beer-Sheva, Israel

Irma V. Rivas-Manzano Facultad de Ciencias, Universidad Autónoma del Estado de México, Instituto Literario 100, Col. Centro, CP 50000, Toluca, Estado de México, México.

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Jagadisth C. Tarafdar Central Arid Zone Research Institute, Jodhpur 342 003, Rajasthan, India Teléfono: 91 - 291 2740666; Fax No. +91 +291 2740706 E-mail: [email protected]

Jean C. Stutz Department of Plant Biology, Arizona State University, Tempe, Arizona, USA E-mail: [email protected]

Jitendra Panwar Department of Botany, Jai Narian Vyas University, Jodhpur 342 005, Rajasthan, India Teléfono: 91 - 291 2740666; Fax No. +91 +291 2740706

Kizhaeral S. Subramanian Department of Soil Science & Agric ultural Chemistry, Tamil Nadu Agricultural University, Coimbatore 641 003 INDIA E-mail:[email protected] E-mail: [email protected]

Katia C. Reyes-Quintanar Área de Microbiología, IRENAT, Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas, Montecillo, Estado de México, México. E-mail: [email protected]

Laura Hernández Laboratorio de Micorrizas, Centro de Investigaciones en Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Tlaxcala, Tlaxcala México E-mail: [email protected]

Luis I. Aguilera-Gómez Facultad de Ciencias, Universidad Autónoma del Estado de México, Instituto Literario 100, Col. Centro, CP 50000, Toluca, Estado de México, México. E-mail: [email protected]

Ma. del Carmen A. González-Chávez Área de Microbiología de Suelos, Especialidad de Edafología, Instituto de Recursos Naturales, Colegio de Postgraduados, Montecillo 56230, Estado de México. México. E-mail: [email protected]

Ma. de Lourdes Robles-Martínez Laboratorio de Suelos. CIIDIR-Instituto Politécnico Nacional, Unidad Oaxaca. Hornos 1003. Sta. Cruz Xoxocotlán. 71230 Oaxaca, México. Tel. y fax: (+52 951) 5171199.

Marcia Toro Laboratorio de Estudios Ambientales, Instituto de Zoología Tropical, Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela. Apartado 47.058, Caracas 1041-A, Venezuela. Teléfono: 58-2-605 1305. Fax: 582-605 1204. E-mail: [email protected]

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Noé Manuel Montaño Arias Centro de Investigaciones en Ecosistemas. Universidad Nacional Autónoma de México campus Morelia. Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Col. Ex-Hda. de San José de la Huerta. C.P. 58190; AP 27 -3 Xangari 58089, Morelia Michoacán, México. E-mail: [email protected]

Nurit Roth-Bejerano Department of life Science, Ben Gurion University, PO Box 653, Beer-Sheva, Israel

Omar Ocampo-Jiménez Centro de Investigación y de Estudios Avanzados, IPN, Unidad Irapuato, Km. 9.6 Libramiento Norte, Carretera Irapuato -León. Apdo. postal 629, CP 36500, Irapuato Guanajuato, México. E-mail: [email protected]

Roger Guevara Departamento de Biología Evolutiva, Instituto de Ecología A.C. Km 25 Carretera Antigua a Coatepec No. 351 Congregación El Haya 91070 Xalapa Veracruz, México Tel. (228)842-1800 E-mail: [email protected]

Ronald Ferrera Cerrato Área de Microbiología de Suelos, Especialidad de Edafología, Instituto de Recursos Naturales, Colegio de Postgraduados, Montecillo 56230, Estado de México. México. E-mail: [email protected]

Rosalva García Sánchez Unidad de Investigación en Ecología Vegetal. Facultad de Estu dios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México. Fuerte de Loreto esq. Batalla del 5 de Mayo s/n, Col. Ejército de oriente, Iztapalapa C.P. 09230, México D.F., México. E-mail: [email protected]

Salvador Rodríguez-Zaragoza Escuela Nacional de Estudios Profesionales Iztacala, UBIPRO, UNAM, Tlalnepantla Iztacala, Estado de México, México. E-mail: [email protected]

Sara Lucía Camargo-Ricalde Departamento de Biología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud ., Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa, Apdo. Postal 55-535, 09340, México, D. F. México, and Agricultural University of Norway (NLH), P.O. Box 5014, N-1432, Norway. E-mail: [email protected]

Shawn Christina Collier-Yarnes Molecular Biology Program, New Mexico State University, Las Cruces, NM 880003, United States American. Phone: 505-649-0203, fax: 505-646-3437 E-mail: [email protected]

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Varda Kagan-Zur Institutes for Applied Research, Ben Gurion University, PO Bo x 653, Beer -Sheva, Israel

Víctor Olalde -Portugal Centro de Investigación y de Estudios Avanzados, IPN, Unidad Irapuato, Km. 9.6 Libramiento Norte, Carretera Irapuato -León. Apdo. postal 629, CP 36500, Irapuato Guanajuato, México. E-mail: [email protected]

Yoav Bashan Microbiología Ambiental, Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIB), P.O. Box 128, La Paz, Baja California Sur 23000, México E-mail: [email protected]

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ÁRBITROS REVISORES (REVIEW REFEREES)

Arcadio Monroy Ata. Profesor de la Carrera de Biología titular C de T.C. Laboratorio de zonas áridas. Unidad de Investigación en Ecología Vegetal. Facultad de Estudios Superiores, Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México. Fuerte de Loreto esq. Batalla del 5 de mayo. Ejercito de Oriente 09230. México, D. F. México.

Dora Trejo Aguilar. Investigadora especialista en Micorrizas Laboratorio de Organismos Benéficos. Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Veracruzana campus Xalapa. Circuito Aguirre Beltrán s/n, Zona Universitaria C.P. 91090 Xalapa, Veracruz, México

Edmundo García-Moya. Investigador titular C de T.C. Programa de Botánica, Colegio de Postgraduados Montecillo, Texcoco, Estado de México , C.P. 56230, México.

Felipe García-Oliva. Investigador titular B de T.C. Centro de Investigaciones en Ecosistemas. Universidad Nacional Autónoma de México campus Morelia. Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Col. Ex-Hda. de San José de la Huerta. C.P. 58190; AP 27 -3 Xangari 58089, Morelia Michoacán, México.

Gisela Cuenca. Investigador especialista en micorrizas Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC). Centro de Ecología. AP- 21827, Caracas 1020A, Venezuela

Irene Sánchez Gallén. Profesora de la Carrera de Biología y especialista en micorrizas Departamento de Ecología y Recursos Naturales. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Circuito exterior, Ciudad Universitaria 04510 México, D.F. México.

Javier Álvarez Sánchez. Profesor-Investigador titular C de T.C. Departamento de Ecología y Recursos Naturales. Facultad de Ciencias, Universidad nacional Autónoma de México. Circuito exterio r, Ciudad Universitaria 04510 México, D.F. México.

John Larsen. Professor research Department of Integrated Pest Management, Danish Institute of Agricultural Sciences Research Centre Flakkebjerg DK-4200 Slagelse Denmark

Juan Manuel Ruiz-Lozano. Profesor Investigador Departamento de Microbiología del Suelo y Sistemas Simbióticos Estación Experimental del Zaidin (CSIC), Profesor Albareda No. 1, E-18008 Granada, España.

Juan Manuel Sánchez-Yáñez. Profesor Investigador en Microbiología Laboratorio de Ecología Microbiana. Instituto de Investigaciones Químico Biológicas, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (UMSNH), Edificio B1, Ciudad Universitaria, Morelia Michoacán, México.

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Ma. de Jesús Sánchez Colín. Profesora de la Carrera de Biología /especialista en micorrizas. Laboratorio de Microbiología y Edafología. Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México. Fuerte de Loreto esq. Batalla del 5 de Mayo s/n, Col. Ejército de oriente, Iztapalapa C.P. 09230, México D.F., México.

Maribel Nava. Profesora de “Fungi” en la Carrera de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (UMSNH)/ Técnico Académico titular B de T.C. Centro de Investigaciones en Ecosistemas. Universidad Nacional Autónoma de México campus Morelia. Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Col. Ex-Hda. de San José de la Huerta. C.P. 58190; AP 27 -3 Xangari 58089, Morelia Michoacán, México.

Mayra Gavito Pardo. Investigadora Asociada C de T.C. Centro de Investigaciones en Ecosistemas. Universidad Nacional Autónoma de México campus Morelia. Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Col. Ex-Hda. de San José de la Huerta. C.P. 58190; AP 27 -3 Xangari 58089, Morelia Michoacán, México.

Noé Manuel Montaño Arias. Candidato a Doctor en Ciencias Centro de Investigaciones en Ecosistemas. Universidad Nacional Autónoma de México campus Morelia. Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Col. Ex-Hda. de San José de la Huerta. C.P. 58190; AP 27 -3 Xangari 58089, Morelia Michoacán, México.

Patricia Guadarrama . Profesora de la Carrera de Biología y especialista en micorrizas Departamento de Ecología y Recursos Naturales. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Circuito exterior, Ciudad Universitaria 04510 México, D.F. México.

Rosalva García Sánchez. Investigadora de laboratorio de Zonas Áridas y Profesora de la Carrera de Biología Unidad de Investigación en Ecología Vegetal. Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México. Fuerte de Loreto esq. Batalla del 5 de Mayo s/n, Col. Ejército de oriente, Iztapalapa C.P. 09230, México D.F., México.

Sara Lucía Camargo-Ricalde . Profesora-Investigadora, especialista en Micorrizas Departamento de Biología, Div. de C. B. S., Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa, Apdo. Postal 55-535, 09340, México, D. F. México.

Sonia Álvarez-Santiago. Maestra en Ciencias, especialista en micorrizas arbusculares Centro de Investigaciones en Ecosistemas. Universidad Nacional Autónoma de México campus Morelia. Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Col. Ex-Hda. de San José de la Huerta. C.P. 58190; AP 27 -3 Xangari 58089, Morelia Michoacán, México.

Víctor J. Jaramillo Luque Investigador titular B de T.C. Centro de Investigaciones en Ecosistemas. Universidad Nacional Autónoma de México campus Morelia. Antigua Carretera a Pátzcuaro No. 8701, Col. Ex-Hda. de San José de la Huerta. C.P. 58190; AP 27 -3 Xangari 58089, Morelia Michoacán, México.

Yazmín Carreón Abud Profesora-investigadora de la Carrera de Biología Laboratorio de Microbiología y Genética. Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (UMSNH), Edificio B4, Ciudad Universitaria, Morelia Michoacán, México.

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Agradecimientos Los compiladores agradecen en primer lugar a todos los autores de cada capítulo por su interés en participar en la elaboración de este libro, por su esfuerzo en la preparación de sus contribuciones y especialmente por su enorme paciencia. Asimismo, agradecemos a los investigadores quienes desinteresadamente fungieron como revisores y críticos de cada uno de los capítulos que constituyen el presente libro. La calidad de todas las contribuciones fue mejorada sustancialmente gracias a su participación y arduo trabajo. Agradecemos ampliamente a los Biólogos Maribel Flores Estrada, Roberto Ramos González, Genaro Ochoa de la Rosa Cesar González Monterrubio y Susana Adriana Montaño por su participación y ayuda en la organización de la información y edición de algunas partes de los capítulos, y al Biól. Raúl Ahedo y al Ingeniero Heberto Ferreira (ambos del Centro de Investigaciones en Ecosistemas, UNAM campus Morelia) por su asesoría con el equipo de cómputo durante el tiempo en que se llevó acabo la compilación y revisión de los distintos manuscritos. Agradecemos a la M. en C. Leonor Solís Rojas el espléndido trabajo fotográfico que hizo posible ilustrar la portada del libro con fotos panorámicas de dos Reservas de la Biosfera (1) el Valle de Tehuacán-Cuicatlán y (2) Mapimí, dos de los ecosistemas semiáridos más importantes y considerados patrimonio natural de México. Las fotografías de las esporas de micorrizas arbusculares que ilustran la portada del libro son especies pertenecientes a la región semiárida del Valle del Mezquital y de la Reserva de la Biosfera del Valle del de Tehuacan-Cuicatlán. Estas fotos fueron proporcionadas por la M. en C. Rosalva García Sánchez, Biól. Alejandra Hernández y Biól. Mariano García Díaz (Valle del Mezquital) y la Biól. Carolina Jiménez y la Dra. Sara Lucía Camargo Ricalde (Valle de Tehuacán). Al señor Ramón Reverté y la señorita Judith Sandoval (Mundi Prensa S.A de C. V.México), al Señor Raúl Marcó del Pont (Instituto Nacional de Ecología-México), a los Doctores Francisco Flores Pedroche y Miguel Ángel Armella Villalpando (Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa), a la Academia de Ecología de la FES Zaragoza, UNAM, así como a Manuel Rico Bernal, Rubén Zulbarán y Maricela Arteaga de la Carrera de Biología en la FES Zaragoza UNAM agradecemos infinitamente por su entusiasta interés y cooperación para llevar a buen y exitoso término la edición y publicación de este libro.

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A los Doctores Robert Augé (Instituto de Agricultura, Universidad de Tennessee, EUA) y Francisco Javier Álvarez Sánchez (Facultad de Ciencias, UNAM) agradecemos la elaboración de la presentación de este libro. N.M. Montaño agradece al la Dirección General de Estudios de Posgrado (DGEP) de la UNAM y a la Fundación Telmex por la beca otorgada del 2002 al 2004 para participar en la conformación de este libro, actividad realizada como trabajo complementario a sus estudios de doctorado en el Centro de Investigaciones en Ecosistemas de la UNAM campus Morelia.

Los editores Noé Manuel Montaño Sara L. Camargo-Ricalde Rosalva García-Sánchez Arcadio Monroy Ata

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Acknowledgments This book had its intellectual origin at FES-Zaragoza Universidad Nacional Autónoma de México, where most of the editors met and freely discussed ideas about ecology of arid and semiarid ecosystems in general and ecology of arbuscular mycorrhizae in particular. At that time, we considered that there was a gap in the ecological role of arbuscular mycorrhiza in desert ecosystems and that a first book synthesizing the information on the research mycorrhizal symbiosis at these ecosystems was badly needed. From the origin of the idea until completion of this book, we benefited from the help of many people. We are very grateful to the authors and coauthors for producing such high-quality chapters, for tolerating our multiple demands and for their patience until the publication of the book. We want to thank all reviewers who, with their anonymous work, assured the excellent quality of all the chapters. We thank Maribel Flores Estrada, Roberto Ramos González, Genaro Ochoa de la Ros a, Susana Adriana Montaño, Cesar González Monterrubio, Raúl Ahedo and Heberto Ferreira who contributed in many ways to the completion of this book. We wish to thank Leonor Solís Rojas who provided excellent photographic material used for cover illustration. Also, we thank Rosalva García-Sánchez, Alejandra Hernández, Mariano García-Díaz, Carolina Jiménez and Sara L. Camargo-Ricalde who provided excellent photographic material on spores of arbuscular micorrhizae. We specially want to thank Ramón Reverté and Judith Sandoval (Mundi Prensa SA de CV), Raúl Marcó del Pont (Instituto Nacional de Ecología-México), Francisco Flores Pedroche and Miguel Ángel Armella Villalpando (Universidad Autónoma MetropolitanaIztapalapa, México), Manuel Rico Bernal, Rubén Zulbarán and Maricela Arteaga (FES Zaragoza UNAM) as well as to the Academia de Ecología-FES Zaragoza, UNAM for their excellent work on the edition of this book. Finally, we wish to thank Robert Augé (Institute of Agriculture, University of Tennessee USA) and Francisco Javier Álvarez Sánchez (Facultad de Ciencias, UNAM) for the presentation of this book. N.M. Montaño acknowledges DGEP -UNAM and Fundación-TELMEX for scholarships for the project of the elaboration this book. Editors Noé Manuel Montaño Sara L. Camargo-Ricalde Rosalva García-Sánchez Arcadio Monroy Ata 24

INTRODUCCIÓN

Introduction

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INTRODUCCIÓN El segundo grupo con mayor número de especies entre los seres vivos, después de los insectos, es el de los hongos. Se estima que existen cerca de 1.5 millones de especies de hongos, de las cuales sólo se han descrito 72 000; aunque, cada año se registran cerca de 1500 nuevas especies. Los hongos son, por tanto, uno de los reinos biológicos menos conocido. Además de la megadiversidad de las especies fúngicas, es importante tomar en cuenta que este grupo de organismos es básico para el bienestar humano debido a su utilización en campos tan diversos como la producción de alimentos, la micología industrial, la salud humana, la agricultura, la biorremediació n y la biodeterioración (e.g. plásticos), entre otras aplicaciones; así como por ser actores activos fundamentales dentro de los procesos ecosistémicos. Ejemplo de su importancia funcional dentro de los ecosistemas es la capacidad que tienen para degradar los residuos orgánicos y contribuir a la mineralización de la materia orgánica (hongos saprobios). Otros grupos funcionales con papeles fundamentales en las comunidades vegetales son los hongos parásitos y los hongos micorrícicos arbusculares (HMA); estos últimos formadores de las llamadas micorrizas arbusculares (MA). Los HMA surgieron antes de la colonización del medio terrestre por las plantas (fotótrofos) de hábitat acuático, ya que el origen de los HMA se ha establecido durante el Ordovícico, hace ca. 460 millones de años. Así mismo, el hecho de que más del 90% de las plantas terrestres (fitobiontes) tengan uno o más de estos hongos asociados (micobiontes), muestra la eficiencia de esta asociación mutualista, su globalidad y la estrecha coevolución planta-hongo micorrícico, así como su relevancia en el reino vegetal. Los HMA establecen una asociación mutualista con las raíces de las plantas formando las micorrizas arbusculares (gr. mykes, hongo y rhiza, raíz) (MA). En esta asociación el hongo ofrece un beneficio a su huésped a cambio de recibir otro, es decir, hay un beneficio mutuo producto de 26

un intercambio bidireccional “hongo-planta”: la planta suministra al hongo fuentes de carbono procedentes de la fotosíntesis (proceso que el hongo no puede realizar) y le brinda protección; mientras que el hongo le facilita a la planta la absorción de agua y nutrimentos como fósforo y nitrógeno, recursos del suelo que en condiciones extremas la planta difícilmente obtendría eficientemente sin la ayuda del hongo. Las MA bien podrían representar el segundo componente más grande en biomasa en muchos ecosistemas terrestres; así mismo, se ha encontrado que los HMA asociados con las plantas, reciben entre el 60% y el 90% del carbono de los árboles del dosel, pudiendo ser un sumidero importante del carbono de la comunidad. La MA se caracteriza por que el hongo que coloniza la raíz desarrolla una estructura en forma de un diminuto arbolillo en las células del parénquima radical, estructura llamada “arbúsculo” que es el sitio de intercambio entre la planta y el hongo. Además, el sistema micorrícico está formado por un conjunto de hifas (micelio) que están conectadas con el tejido de la raíz y que salen de ella ramificándose en el suelo. El micelio que se encuentra en el suelo forma una red de hifas capaces de interconectar a las raíces de plantas y de permitir el flujo de agua y nutrimentos entre las raíces de éstas. Recientemente, las MA han acrecentado su importancia en diversas ramas de la ciencia y de la tecnología, como es el caso de la comprensión de la dinámica vegetal y de la sucesión ecológica con fines ecológicos y de restauración ambiental, y en la obtención de biofertilizantes no contaminantes. En esta primera década del siglo XXI, se conocen con cierta precisión los servicios que brindan los HMA en los ecosistemas y en la agricultura, tales como la formación de suelo (disolución de rocas, enlace de partículas, etc.), fertilización del sustrato, estructuración de la comunidad vegetal (interacción planta-planta), producción secundaria (como fuente de alimento; e.g. esporas consumidas por nemátodos), modificación de contaminantes edáficos, y el almacenamiento de carbono mediante glomalinas (proteína sintetizadas por los HMA). Por su 27

efecto sobre las plantas de interés agrícola o forestal, los HMA se usan como inoculantes de aplicación práctica en la agricultura y en programas de reforestación de los bosques. Al respecto, se ha documentado que las plantas micorrizadas resisten mejor las condiciones adversas en el suelo, como son la falta de agua, de nutrimentos esenciales como el fósforo (P) y el nitrógeno (N) (los HMA proporcionan hasta un 80% y 25% del P y N requeridos por las plantas), el ataque de microorganismos fitopatógenos e, incluso, pueden proteger a sus hospederos de efectos nocivos producidos por contaminantes tóxicos. Por ejemplo, los HMA estimulan en las plantas hospederas, al formarse la MA, un mayor tamaño y producción de semillas, a través de la incorporación de P y de otros nutrimentos, pero también favorece la resistencia a plagas y a la sequía. En el suelo, el micelio de los HMA participa en la formación de agregados por medio de la adhesión de partículas debida la glomalina, contribuyendo con esto a dar estructura y estabilidad al suelo, reduciendo la eros ión y mejorando la capacidad de retención del agua por el suelo. Los efectos de las MA a nivel edáfico y sobre las comunidades vegetales, son importantes para el mantenimiento de la diversidad vegetal y de los microorganismos del suelo, la productividad, y para la restauración de ecosistemas perturbados. Por otra parte, con aportes de la biología molecular, principalmente de las secuencias genómicas mitocondriales y las secuencias del gene que codifica la subunidad pequeña del RNAr, se han agrupado a los HMA en un nuevo Phylum: Glomeromycota, separado de su anterior clasificación como parte del Phylum Zygomycota. En la figura se presenta una sinopsis reciente (2006) de la clasificación de los HMA. No obstante lo anterior, gran parte de la diversidad de los HMA no ha sido inventariada. Actualmente, sólo se han descrito ca. 200 especies de HMA. Asimismo, se considera que la diversificación de las ca. 300 mil especies vegetales existentes hoy en día, fue de manera simultánea con sus asociados fúngicos respectivos.

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Dado lo anterior, es importante conocer más acerca de la biología, ecología y evolución de los HMA y, por ende, de las MA, especialmente en zonas áridas y semiáridas, debido a la extensión de estas zonas secas en el mundo, las cuales abarcan aproximadamente un tercio de la superficie terrestre, y también por el potencial de aprovechamiento de estos ambientes en la producción agrícola. En ecosistemas áridos y semiáridos, los HMA exploran grandes volúmenes de suelo a mayores profundidades y distancias de lo que lo hacen las raíces de las plantas, para suministrar agua y nutrimentos a sus asociados vegetales; por ello, en algunos desiertos, quizás la lluvia total anual, por sí misma, no puede explicar los altos niveles alcanzados en la producción primaria de los ecosistemas locales. Asimismo, se ha demostrado que gracias a sus micobiontes, numerosas especies de plantas de zonas secas adquieren beneficios nutrimentales y de protección contra parásitos y sustancias alelopáticas; igualmente, se ha mostrado el papel funcional de los HMA en la construcción de una red hifal que conecta físicamente a las plantas que conforman una comunidad o un “parche” de vegetación, en donde se aprovechan los recursos disponibles con alta eficiencia. En ambientes áridos, con elevada presión de selección para las plantas, el enunciado que señala que “en la naturaleza sólo lo óptimo sobrevive”, adquiere una vigencia continua. Haciendo énfasis en que la vegetación de los ecosistemas áridos y semiáridos soporta condiciones adversas como largos periodos de sequía, intensas temperaturas y evaporación, suelo con alto contenido de sales, suelos arenosos con alto grado de erosión, suelos con bajos niveles de nutrimentos y de agua, entre los factores principales; lleva a pensar que las MA son un factor que permite a las plantas resistir estas condiciones adversas. En estas condiciones adversas, las hifas de los HMA son fisiológicamente más efectivas para la absorción de agua y nutrimentos que las raíces mismas. Esta característica incrementa la tolerancia de las plantas a la sequía y a la 29

captación de nutrimentos que son relativamente inmóviles como el P y, por lo tanto, son necesarias para el crecimiento y supervivencia de las plantas en el desierto. Por ejemplo, en pastos ( Bouteloua gracillis), cactus (Ferocactus acanthodes) y magueyes (Agave desertii) se ha documentado que las MA afectan procesos fisiológicos como relaciones hídricas, comportamiento estomático y la captación de bióxido de carbono (CO2 ), los cuales determinan el crecimiento de estas plantas. Por lo anterior, el estudio de las MA de ecosistemas desérticos es crucial ya que ellos albergan importantes bancos de inóculos de HMA que pueden ser usados para incrementar la supervivencia de plantas en suelos de baja fertilidad y con escasez de agua como las áreas secas degradadas y los suelos agrícolas. Además de un posible impacto industrial y a nivel de producción agrícola, el uso de MA características de estos ecosistemas tiene también un impacto ecológico importante. Por ejemplo, los HMA pueden ser utilizados como inóculo de plantas para lograr su establecimiento en condiciones naturales de estrés hídrico y nutrimental siendo especialmente útiles en prácticas de restauración ambiental de ecosistemas degradados o en proceso de desertificación. Así mismo, es innegable que tanto los HMA como las MA requieren mayor atención, particularmente en los países intertropicales, los cuales albergan un elevado número de endemismos vegetales (el primer lugar lo ocupa Sudáfrica y el segundo México) y en países con megadiversidad biológica donde nuevamente aparece México, país cuyos ecosistemas áridos y semiáridos cubren ca. el 60% del territorio nacional y son depositarios de aproximadamente 6000 especies de plantas y de elevados niveles de endemismos.

Con base en lo anterior, el presente libro adquiere una importancia fundamental por ser el primero de su tipo en México y por presentar trabajos de revisión y originales de estudios sobre investigaciones entorno a las MA en los ambientes áridos y semiáridos en diferentes países como 30

Venezuela, Sudáfrica, Estados Unidos, India y México. Este libro no intenta presentar una revisión total de todos los estudios realizados en estos ecosistemas, sin embargo, es una primera síntesis de la información sobre las MA, por lo que proporciona ejemplos claros de cómo se han abordado preguntas de investigación para comprender el papel de las MA en los ecosistemas áridos y semiáridos. Los editores

Phylum

Orden Archaeosporales

Familia

Género

Geosiphonaceae

Geosiphon

Archaeosporaceae

Archeosphora

Diversisporaceae

Diversispora Entrophospora

Acaulosporaceae Acaulospora

Gigaspora

Diversisporales Gigasporaceae

Glomeromycota

Scutellospora

Pacisporaceae

Pacispora

Glomeraceae (A)

Glomus

Glomeraceae (B)

Glomus

Glomerales

Paraglomerales

Paraglomeraceae

Paraglomus

Diagrama sinóptico de la clasificación de los hongos micorrícicos arbusculares (basado en Brundrett M. 2004. Diversity and classification of mycorrhizal associations Biol. Rev. 79: 473495; Schwarzott D., Walker Ch., Schüßler A. 2001. Glomus, the largest genus of the arbuscular mycorrhizal fungi (Glomales), is nonmonophyletic Mol. Phylogenet. Evol. 21(2): 190-197; elaborado por el Biól. César González Monterrubio).

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INTRODUCTION Fungi are a group of organisms that has approximately 1.5 million species, of which 72 000 have only been described; although, every year ca. 1500 new species are registered. Nevertheless, the Fungi Kingdom is one of the less well-known. Besides the megadiversity of the fungi species, it is important to consider that these organisms are essential for the human well-being, due to their applications in food production, medical industries, human health, agriculture, bioremediation, biodeterioration (e.g. plastics) and ecosystem processes, among other uses. Fungi are also important for the environmental services they offer to ecosystems. For example, some saprophytic fungi are in charge of the organic residuals degradation, since they take part in the organic matter mineralization process. Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), whose phylogeny goes back to 460 million years, are another important functional group for plant community. These AMF are associated with ca. 90% of living terrestrial plants. Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) establish mutualistic symbiosis with plant roots forming arbuscular mycorrhizae (gr. mykes, fungi and rhiza, root) (AM). Both, plant and fungi, symbionts are benefited from the reciprocal exchange of mineral and organic resources. In exchange for carbon from host plants, these fungi facilitate plant uptake and transport of soil water and less mobile soil nutrients (such as phosphorus), which are resources that the plant would difficultly obtain from the soil under stress conditions. AMF are a widespread component of most terrestrial ecosystems. Arbuscular mycorrhizae (AM) are characterized for a very small structure resembling a tree; these structures are located in the plant-root parenchyma cells. These structures, called “arbuscules” are the sites where the reciprocal exchange s take place. AM fungal hyphae will expand and branch as long as conditions for growth are adequate to form a mycelium or hyphal network. Through the mycelium, the mycorrhizal plant explores and exploits the soils to obtain 32

soil water and nutrients. In additio n, the mycelium can link the roots of different plants, where nutrients and carbon can consequently move from one plant to another via root-hypha e connection. Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) play a multifunctional role in many diverse aspects of science and technology, such as plant community dynamics and in plant succession, and in the production of biofertilizers for agriculture; for instance, AMF are used as inoculums in agricultural and forestry plants, as well as in agriculture and reforestation programs. AMF facilitate plant nutrient uptake and improve plant-soil water relations for a wide range of species affecting both productivity and relative abundance of plants, for instance, these fungi can facilitate plant uptake and transport of less mobile soil nutrients such as phosphorus (they provide until 80% and 25% of the P and N required by the plants), enhance drought tolerance, reduce pathogenic infections and favors the growth and establishment of plants in disturbed conditions, and ultimately influencing plant species diversity. In addition, they also have a great effect on soil structure, contributing to improve its aggregation (e.g. because of the AMF synthesis of the glomalin protein), which favors water and gases fluxes, and nutrients into the soil, and, at the same time, AMF reduce soil erosion. Therefore, AMF are important to maintain plant diversityprimary productio n and for ecological restoration of disturbed ecosystems. On the other hand, with contributions of molecular biology, mainly the analysis of the mitochondrial DNA, RNAr subunit, AMF has been grouped in a new Phylum: Glomeromycota, separated from the previous Zygomycota lineage. In the figure, a recent classification of the AMF (2006) is showed. However, more information is still required to completely understand the phylogeny of these fungi. In spite of this, the great diversity of the AMF species has not yet been recorded. Nowadays, only ca. 200 species of AMF has been described. It has been considered

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that that the ca. 300 000 pla nt species diversification took place simultaneously with their respective fungal associates. Because of what we have mentioned before, it is relevant to know and understand more about HMA biology, ecology and evolution and, therefore, of the AM, especially of those that establish in arid and semiarid regions, due to the extension of these dry zones in the world which has ca. one third of the terrestrial surface and because of the potential profit of these habitats for agricultural production, particularly in the inter-tropical countries, which have high number of endemic plants (the first place is South Africa and the second one is Mexico), as well as in great biological diversity countries, such as Mexico again. Mexico´s arid and semiarid ecosystems cover about 60% of its surface and support a plant diversity of ca. 6 000 species, with a great amount of endemics. In arid and semi-arid ecosystems AMF are critical, due to their role in stress alleviation. The mycelium of these fungi are capable of exploring large volumes of soil at high depths and long distances, allowing thus the root- fungal association to up-take soil water and nutrients from very long distances; AMF also interconnect root systems of adjacent pants facilitating water and nutrients exchange between plants, contributing to plant growth. AMF function is relevant taking into account that of arid and semi-arid vegetation supports adverse conditions such as severe drought, high temperatures and evapo-transpiration, high salt contents, sandy soils with severe erosion, low soil fertility, among the main factors. Therefore, AMF are recognized as an essential component of plant-soil systems of deserts, since they allow plants to resist these adverse conditions; for example, in grasses (Bouteloua gracillis), cactus (Ferocactus acanthodes) and magueyes (Agave desertii), it has been documented that AM affects physiologic processes as water relations and reception of carbon-dioxide (CO2 ), which favors plant growth.

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Since desert soils have AM fungal inoculums that can be used to increase plant survival in low fertility soils, with severe drought, the study of AMF in desert ecosystems is crucial. It has been tasted that AMF can be used as inoculum on plants to achieve their establishment in natural conditions under water and nutrient stress, being of great utility for ecological restoration practices in degraded or desertificated ecosystems.

Thus, this book acquires a fundamental importance because it is the first one of its type in Mexico and because it provid es revision and original studies on researches about AMF in arid and semiarid ecosystems in different countries, such as Venezuela, South Africa, United States, India and Mexico. This book do not intend to provide a complete review of all studies carried out in these ecosystems and that could contributed to the understanding of AMF role in desert ecosystems; rather, it was our design to provide a first approach and information synthesis on AM, as well as to present examples of how some of most important questions about these symbionts are being answered in different arid and semi-arid ecosystems. We expect that this book will provide a great motivation to researchers who wish to study AMF biology, ecology and evolution roles related to desert ecosystems.

The editors July, 2006

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PARTE I Micorrízas arbusculares: diversidad y función

Arbuscular mycorrhizae: diversity and function

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1 Biodiversidad funcional de los hongos micorrícicos arbusculares en zonas áridas y semiáridas Functional biodive rsity of arbuscular mycorrhizal fungi in arid and semiarid areas Ma. del Carmen A. González-Chávez, Alejandro Alarcón y Ronald Ferrera-Cerrato

Resumen Las plantas que se desarrollan en ambientes áridos y semiáridos, viven en estrés debido a diferentes factores edáficos y ambientales, por lo que la presencia de hongos micorrícicos arbusculares (HMA), hongos simbióticos ampliamente distribuidos en la naturaleza, es fundamental. Esta sugerencia es debida a la importancia que estos organismos representan en la nutrición, establecimiento, supervivencia y fecundidad de las plantas. En este trabajo se discute el papel que los HMA ofrecen a plantas creciendo en este tipo de ambientes, dando especial énfasis a su diversidad y funcionalidad. Palabras clave: Simbiosis, ambientes extremos, nutrición, distribución. Abstract Since arid and semiarid plants face edaphic and environmental stresses, it would lead to make a prediction that arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) are crucial in these systems as these are widely spread and provide multiple benefits to plants: nutrition, establishment, survival and fitness. This paper discusses the role of AMF in arid and semiarid environments with special emphasis on their diversity and functionality. Key words: Symbiosis, stressed environments, nutrition, distribution.

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Introducción El estrés ambiental es el principal obstáculo para la supervivencia y reproducción de las especies vegetales que se encuentran en áreas áridas y semiáridas. Este estrés involucra baja disponibilidad de agua, patrones de lluvia altamente impredecibles, suelos pobres en nutrimentos (nitrógeno y fósforo) con alta variación espacial y temporal (Zak et al., 1995; Whitford, 1986; Schlesinger et al., 1990) y suelos con alta salinidad (Al-Karaki, 2000). Cualquier factor biótico o abiótico que pueda inducir el buen desarrollo de las plantas creciendo en condiciones de estrés es realmente valioso, porque dará como resultado mayor productividad y estabilidad en la vegetación (Ferrera-Cerrato, 1983). Es conocido que las plantas han desarrollado numerosas estrategias para desarrollarse en estas condiciones. Por ejemplo, Prosopis glandulosa produce raíces muy profundas para tener acceso al agua almacenada en la profundidad del perfil del suelo, mientras Bouteloua eripoda presenta raíces fibrosas hinchadas para interceptar humedad disponible antes de que el agua se evapore (Herman, 2000). Sylvia y Williams (1992) mencionaron que los hongos micorrícicos arbusculares (HMA) son los organismos predominantes en la vecindad de las raíces y se encuentran en diferentes ambientes, aun cuando se presenten condiciones ambientales desfavorables para las plantas. Numerosos autores han sugerido que es de esperarse mayor impacto benéfico de los HMA cuando las plantas están expuestas a ambientes extremos que limitan el crecimiento. Es probable, que una de las estrategias, también sea la asociación con los HMA, ya que éstos se encuentran ampliamente distribuidos en la naturaleza y asociados con muchas plantas. Los HMA son altamente adaptables a diferentes ambientes y son intermediarios cruciales entre el suelo y la planta (Sylvia y Williams, 1992). Esta simbiosis permite a la planta establecerse, desarrollarse, sobrevivir en ambientes extremos como son los áridos, semiáridos y desérticos, y hasta influir en 38

la diversidad vegetal (Van der Heijden et al., 1998). Herman (2000) mencionó que al no incluir a los HMA en los estudios biológicos de plantas y suelos en sistemas áridos y semiáridos se cae en un error, ya que se ignora a uno de los principales elementos participantes en estos sistemas. Kyde y Gould (2000) mencionan que los habitats sin HMA virtualmente no existen y éstos incluyen desde áreas severamente perturbadas y erosionadas, minas, suelos contaminados por diferentes compuestos (metales pesados, hidrocarburos, plaguicidas) hasta ecosistemas no alterados por el hombre. Diversidad y distribución de los HMA en zonas áridas y semiáridas Varma (1996) reportó que los HMA son cosmopolitas y son encontrados en la mayoría de los ecosistemas incluyendo los áridos y semiáridos. La diversidad de especies micorrícicas y colonización en raíces de plantas desarrollándose en estas áreas es muy variable (Cuadro 1). La diversidad de especies micorrícicas depende del tamaño del área estudiada, estación del año, características edáficas y latitud (Allen, 1995; Allen, 1995). Beena et al. (2000b) identificaron 11 especies que fueron aisladas de áreas moderadamente perturbadas y sólo tres en áreas severamente perturbadas. Los cambios en diversidad de HMA fueron respuesta a la perturbación, más que a los patrones de variación ambiental. Es claro que la subestimación en la población de esporas micorrícicas asociadas con una raíz es posible, debido a errores en la identificación y a la sucesión de los HMA con respecto al tiempo y espacio.

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Cuadro 1. Colonización micorrícica en plantas creciendo en zonas áridas y semiáridas de diferentes regiones mundiales. Especies estudiadas

Colonización

Referencia bibliográfica

micorrícica (%)

61 familias

89.0

Dhillion y Zak (1993)

20 familias y 31 especies

15.4 - 94.7

Rachel et al. (1989)

5 familias

31.0 – 57.0

Khaliel (1989)

6 especies

12.0 – 43.0

Mathew et al. (1991)

10 especies

2.0 - 65.5

Neeraj et al. (1991)

20 familias y 32 especies

35 – 70

Reyes-Quintanar et al. (2000)

2 familias y 3 especies

10 - 70

Carrillo-García et al. (1999)

Adicionalmente, la morfología de esporas observadas en la rizosfera de las plantas sólo representa una pequeña parte de la diversidad de HMA colonizando las raíces, debido a que esporas morfo lógicamente idénticas pueden estar formadas por especies genéticamente diferentes (Sanders et al., 1995) o por especies de baja esporulación o por colonizadores fúngicos no esporulantes (Clapp et al., 1995). Bashan et al. (2000) mencionaron que el potencial de inóculo de HMA en áreas desérticas es bajo y que este inóculo consta relativamente de mayor cantidad de fragmentos hifales que de esporas, los cuales están localizados en las capas más superficiales. Sin embargo, en otro estudio realizado por Reyes-Quintanar et al., (2000) se ha comprobado que a pesar de los efectos de los agentes de perturbación por erosión, una zona erosionada con limitada fertilidad y baja población microbiana, la presencia de HMA en el sistema radical (Figura 1a) y la proliferación de esporas en el suelo rizosférico, se encontraron en abundante cantidad (Figura 40

1b). Esta abundante población permitiría que los HMA nativos pudieran ser utilizados como inoculante potencial para usarse en el establecimiento de plantas micorrícicas nativas y auxiliares

a)

Colonización micorrízica (%)

en los procesos de recuperación de zonas perturbadas.

100 80 60 40 20 0 No Erosionada

Erosionada

Zona Edáfica

b) Número de esporas

20,000 16,000 12,000 8,000 4,000 0 No Erosionada

Erosionada

Zona Edáfica

Figura 1. Colonización radical (a) y número de esporas (b), en 100 gramos de suelo seco, de hongos micorrízicos arbusculares en zona erosionada y no -erosionada de Zapotitlán de las Salinas, Puebla (Reyes-Quintanar et al., 2000).

Glomus ha sido el principal género observado en áreas áridas y en dunas (Beena et al., 2000a y b). Por ejemplo; Glomus mosseae, Glomus dimorphicum, Glomus fasciculatum, pero pueden estar presentes Gigaspora (Gigaspora gigantea), Acaulospora (Acaulospora taiwania) y Sclerocystis (Lara, 1987, Beena et al., 2000a, b). Mohan y Mishra (1998) reportaron que esporas 41

de los géneros: Glomus, Gigaspora y Sclerocystis estuvieron colonizando suelos desérticos de la India. De éstos, Glomus fasciculatum fue el hongo más comúnmente aislado. Dalpe et al. (2000) también observaron a Glomus fasciculatum desarrollándose en la rizosfera de Faidherbia albida creciendo en zonas semiáridas de África, y Gigaspora margarita fue aislada sólo desde 16.5m a 34 m de profundidad. Beena et al. (2000a) realizaron estudios de la distribución de HMA en plantas de Ipomoea pes-caprae establecidas en dunas de arena en la India. Estos autores reportaron 41 especies de HMA perteneciendo a los seis géneros de los Glomales (ahora clasificados en siete géneros, Morton y Redecker, 2001) y observaron que los niveles de colonización, número de esporas y riqueza de especies correlacionaron significativamente con la fenología de la planta. Corkidi y Rincón (1997a) reportaron que hifas y micelio externo fueron formados en plántulas muy jóvenes (8 días después del transplante) en dunas costeras. A los 15 días después del transplante, se observaron abundantes arbúsculos (60%) y vesículas (20%). A los 21 días las raíces de estas plántulas fueron fuertemente colonizadas con hifas (100%), arbúsculos (46%) y vesículas (30%). La estacionalidad ambiental (secano o lluvias) es un factor determinante en la composición y variación de la población de HMA en las zonas áridas. En este aspecto, la respuesta de la colonización radical y la esporulación de los HMA es muy variable (Braunberger et al., 1994; Jasper et al., 1993). En algunos estudios realizados en México, particularmente en el Altiplano Potosino-Zacatecano, se ha denotado que la variación de la capacidad de esporulación de los hongos, no sólo depende del hospedante al que los HMA se encuentran asociados sino también, esta característica es modificada por la presencia de lluvias o períodos de sequía (Figura 2) (Lara, 1987).

42

Número de esporas

10000

Secano

Lluvias

8000

6000

4000

2000

0 Dalea bicolor

Acacia Schaffneri Hospedantes

Calliandra eriophylla

Figura 2. Comportamiento de la esporulación (en 50 g de suelo seco) de hongos micorrízicos arbusculares por efecto de la estacionalidad ambiental y el hospedante al que se encuentran asociados en la zona del Altiplano Potosino -Zacatecano de México (Lara, 1987).

En otro estudio llevado a cabo en la zona árida no erosionada de Zapotitlán de las Salinas, Puebla (Reyes, 2000) el efecto de la estacionalidad no fue un factor determinante tanto en la colonización (Figura 3a) como en la esporulación de los HMA (Figura 3b). A pesar de que la esporulación fue ligeramente mayor en la época de lluvias, ésta no fue estadísticamente diferente a la cuantificada en época de secano. Al parecer, la esporulación de los HMA estuvo modificada por el tipo de hospedante al que estaban asociados. En la rizosfera de Neobuxbaumia tetetzo (cactácea) la esporulación fue menor en la época de lluvias en comparación con la época de secano, mientras que en la rizosfera de leguminosas arbóreas como (Prosopis laevigata y Mimosa luisiana), la esporulación fue más abundante en la estación lluviosa que en la época de secano (Figura 2b).

43

a) Colonización micorrízica (%)

Leguminosas arbóreas (La)

b)

Cactácea

La+Cactácea

70 60 50 40 30 20 10 0

Época de secano

1

Leguminosas arbóreas (La)

Época de lluvias

Cactácea

La+Cactácea

Número de esporas

20000 15000 10000 5000 0

Época de secano

1

Época de lluvias

Figura 3. Colonización de hongos micorrízicos arbusculares (a) en el sistema radical y (b) número de esporas, en 100 gramos de suelo rizósferico, en leguminosas arbóreas (Prosopis laevigata y Mimosa luisiana), Neobuxbaumia tetetzo (cactácea) y en la interrizosfera de las leguminosas con la cactácea (nodricismo) muestreadas de una zona no erosionada de Zapotitlán de las Salinas, Puebla, y su interacción con la estacionalidad ambiental de la zona (Reyes, 2000).

Una alta proporción de plantas creciendo en zonas áridas y semiáridas son micorrícicas (Herman, 2000). Estas incluyen pastos, cactáceas, leguminosas no maderables, etc. (Cuadro 2). Corkidi y Rincón (1997b) reportaron que 97% de las especies vegetales desarrollándose en dunas (móviles y estabilizadas) de arena tropicales de México fueron micorrícicas. 44

Cuadro 2. Especies de plantas reportadas como de crecimiento común en zonas áridas y semiáridas del mundo y cuyo establecimiento de la simbiosis micorrícica arbuscular se ha reportado. Especies

Lugar

Acacia schaffneri+

México

Achyranthes aspera

India

Agave datilyo

México

Agave angustifolia

México (véase capítulo 15)*

Amaranthaceae

India

Amaranthus caudatus

India

Astragalus mollissimus

Nuevo México

Astragalus tephrodes

Nuevo México

Artemisia tridentata

Norte América

Atriplex gardneri

Norte América

Bouteloua eriopoda

Nuevo México

Bouteloua gracilis+

México

Bouteloua curtipendula +

México (véase capítulo 13)*

Calliandra eriophylla

México

Cassia bauhinioides

Nuevo México

Celosia cristata

India

Celosia argentia

India

Croton bonplandianus

India

Dalea bicolor

México

45

Hedysarum boreale

California

Lemaireocereus thurberi

México

Machaerocereus gummosus

México

Mimosa luisiana

México

Neobuxbaumia tetetzo

México (véase capítulo 10)*

Olneya tesota

México

Opuntia amyclaea-tenore cv. Reyna

Texas

Opuntia albicarpa Scheinvar cv. ‘Reyna’ México (véase capítulo 14)* Pachycereus pringlei

México

Prosopis articulata

México

Prosopis juliflora

Nuevo México

Prosopis laevigata +

México

Solanum surattense

India

Stapelia gigantea

India

Turnera subulata

India

Vangueria infausta

Sudáfrica (véase capitulo 12)*

*La investigación sobre estas especies pueden consultarse en los capítulos de este libro. + El capítulo 9 de este libro reporta estudios sobre micorrizas arbusculares asociadas e estas y otras especies. Funcionalidad de la simbiosis micorrícica en zonas áridas y semiárida Nutrición y salud de la planta Como se ha establecido para otros ambientes ecológicos, el mayor beneficio desarrollado por los HMA en zonas áridas y semiáridas, se enfoca al incremento en la nutrición, 46

especialmente de fósforo (véase por ejemplo en el capítulo 3 de este libro). De especial relevancia, es el hecho que los HMA participan en la adquisición de nutrimentos que generalmente se encuentran localizados espacialmente en micrositios. Raíces de Agropyron desertorum colonizadas por HMA exploraron mayores volúmenes de suelo, teniendo acceso a fuentes de P localizadas en estos micrositios. Cui y Caldwell (1996) mencionaron que hifas extraradicales desarrollaron un papel importante en la detección y adquisición de P. Otra ventaja que los HMA ofrecen en suelos áridos pobres en N, es el incremento en la nodulación y/o fijación biológica de nitrógeno en leguminosas (Figura 4). Carpenter y Allen (1988) observaron que H. boreale inoculadas con HMA y Rhizobium presentaron mayor biomasa foliar, total de follaje, contenido de N y P en parte aérea y supervivencia en comparación con plantas no inoculadas. Adicionalmente, la doble inoculación indujo un efecto sinérgico, reflejado en mayor incremento de P en el tejido de las plantas, pero esto no fue observado en las plantas únicamente inoculadas con HMA. Barea et al (1997) sugirieron que el efecto de HMA fue por dos vías: 1) incremento en la fijación biológica de N mediada por un efecto indirecto de mejor nutrición fosfatada y 2) incremento en la utilización de N-amonio del suelo. Herman (2000) mencionó que debido a la naturaleza casi universal de la simbiosis plantaHMA y a los múltiples beneficios que las plantas obtienen de los HMA, esto permite asumir que también podrían influenciar su estado físico (“fitness”), el cual puede ser medido con relación a fecundidad o superioridad progenitora. Stephenson et al. (1998) han mencionado que los niveles de P tienen repercusión en la capacidad reproductiva de las plantas y la interacción de este elemento con la simbiosis micorrícica arbuscular influye en el incremento de la producción de polen (número de flores y/o número de granos de polen por flor). Además, mencionan que existe relación entre la presencia de HMA y las características del polen (velocidad de germinación, tasa de crecimiento del tubo polínico, y/o con la habilidad del polen para fertilizar óvulos cuando 47

mezclas de polen son depositadas sobre los estigmas). No obstante, los estudios relacionados con esta hipótesis son pocos y han sido realizados en plantas que no son de zonas áridas y semiáridas. Sin embargo, los estudios que existen proveen información interesante, como la de Stanley et al. (1993) quienes reportaron que la inoculación con HMA en Abutilo theophrasti incrementó el crecimiento vegetativo, floración, fructificación y rendimiento de semillas, las cuales fueron mas largas y con mayor contenido de fósforo. Beena et al (2000a) reportaron que los HMA pueden influir en el desarrollo y favorecer el establecimiento exitoso de Ipomoeae pes-caprae en dunas. P-inorgánico Arbúsculos

N-atmosférico

Nódulos

Esporas

Vesículas

Figura 4. Representación del beneficio propiciado por el establecimiento de la doble simbiosis Rhizobium-Hongos micorrízicos arbusculares en leguminosas (anuales y arbóreas) de zonas áridas.

Newsham et al., (1994) mostraron que plantas colonizadas por HMA presentaron mayor protección contra organismos patogénicos y esto incremento la fecundidad de sus hospedantes. Esta protección podría ser relevante en ambientes áridos. Los estudios de Koide y Lu (1995) 48

mostraron que hay mejoramiento de crecimiento a corto plazo en las semillas producidas de plantas micorrizadas. Esta propiedad podría ser relevante en plantas anuales desarrollándose en zonas áridas, las cuales dependen de una rápida germinación y crecimiento cuando hay condiciones ambientales adecuadas, pero que son de muy poca duración. Estructura del suelo Los resultados de Bearden y Petersen (2000) reportaron la importante influencia benéfica de los HMA en la estabilidad de agregados de un vertisol de una área semiárida de la India, indicando que las hifas fueron el factor primario para la estabilización de la agregación y el crecimiento radical. Wright y Upadhyaya (1998) han sugerido que la glomalina, una glicoproteína con características cementantes producida abundantemente por el micelio externo de los HMA, es la responsable de la estabilización de agregados (Figura 5). Estos autores observaron que mayor producción de glomalina fue asociada con mayor infiltración de agua, mejor desarrollo radical y resistencia a la formación de costras en la superficie y en la erosión. Un aspecto interesante a considerar es que los niveles de producción de esta glicoproteína pueden ser incrementados por prácticas agrícolas que favorezcan a los HMA. Dependencia micorrícica La mayoría de las evidencias sugieren que la colonización por HMA y su efecto en las plantas es una respuesta no específica, sin embargo, numerosos reportes muestran que existen diferencias en respuesta funcional basadas en la relación HMA-planta. Lara (1987) observó que la altura y materia seca de la parte aérea de tres leguminosas nativas de zonas áridas, propagadas por semilla, respondieron diferencialmente a la inoculación de 13 consorcios naturales de HMA aislados de la zona árida de Zacatecas (Cuadro 3). De estas plantas, Dalea bicolor presentó

49

mayor dependencia micorrícica en comparación con Calliandra eriophylla y Acacia schaffneri. Similarmente, Armstrong et al. (1992) reportaron que al inocular con HMA a cuatro especies de pastos inoculados (Aristida armata, Cenchrus ciliaris, Digiteria ammophilla y Tryridolepis mitchelliana), sólo A. armata mostró incremento en crecimiento.

Vesículas

Esporas

Agregados de suelo estabilizados por hifas fúngicas micorrícicas

Células corticales de la raíz

Arbúsculos

Hifas extramatricales

Figura 5. Representación esquemática del efecto del micelio externo de los hongos micorrízicos arbusculares en la estabilización y formación de los agregados del suelo.

Cui y Nobel (1992) reportaron que Agave deserti y Ferocactus acanthoides presentaron mayor concentración de P como respuesta a la inoculación con HMA, pero Opuntia ficus no fue favorecida por la inoculación. Por otra parte, Estrada-Luna y Davies (1999) mencionaron que la inoculación del consorcio micorrícico Glomus sp. Zac.-19 (conformado por tres especies; G.

50

clariodes, G. diaphanum y G. albidum , Chamizo et al., 1998) en condiciones de aplicación de 11 mg de P kg-1 , después de siete meses, produjo incrementos significativos en el crecimiento de plantas micropropagadas de Opuntia amyclaea tenore cv. Reyna. Con base a los estudios ecológicos de los HMA en las zonas áridas y perturbadas en México el país, es posible conformar un acervo relacionado con la diversidad de los HMA, distribución e impacto de la simbiosis micorrícica en las plantas adaptadas a condiciones de sequía y salinidad. Además es posible crear programas de recuperación de las zonas perturbadas con base al uso de plantas inoculadas y con ello favorecer la paulatina recuperación de la zona y estabilización de las comunidades vegetales que en ella se establezcan, tal y como lo mencionaron Allen E, (1995) y Allen, M (1995). Con base a los estudios revisados se puede establecer que la simbiosis micorrícica arbuscular en las zonas áridas contribuye significativamente en la regulación de los sistemas planta-suelo. De esta forma, Carrillo-García et al. (1999) mencionaron que el beneficio que la simbiosis micorrícica arbuscular aporta tanto a las plantas como al sistema planta-suelo, se fundamenta por las siguientes características: 1) Participación en la estabilización del suelo superficial, susceptible al efecto del viento, que yace bajo los densos doseles de las plantas; 2) Inducir incrementos en la capacidad del establecimiento de plantas colonizadoras en suelos de áreas con diferente grado de perturbación y, 3) Influir en las diferentes asociaciones vegetales de un ecosistema a través de la respuesta diversa de las plantas (estado micotrófico) ante el establecimiento de los HMA. Patógenos Varma (1996) reportó que la inoculación con HMA en especies de importancia económica en las regiones áridas y semiáridas de la India, como: Acacia nilotica, A. senegal, A. tortilis y Prosopis

51

cineraria, propició supresión o completa eliminación de hongos patogénicos no sólo en el rizoplano de plantas inoculadas, sino también en el suelo rizosférico.

Cuadro 3. Efecto de consorcios naturales de hongos micorrízicos arbusculares aislados de zonas áridas de Zacatecas sobre el crecimiento en altura y acumulación de materia seca de la parte aérea de tres leguminosas arbóreas nativas de zonas áridas del Altiplano Potosino-Zacatecano de México, a los 90 días después de la inoculación (Lara, 1987). Acacia schaffneri

Calliandra eriophylla Dalea bicolor

Altura

Altura

Cepa de HMA Peso seco parte aérea (mm)

(g)

Peso seco

Altura

parte aérea

Peso seco parte aérea

(cm)

(g)

(mm)

(g)

Testigo

125. 0 bc* 0.26 b

18.0 a

0.25 c

79.7 a

0.15 b

Glomus sp. Zac-1

164.0 abc

0.58 ab

66.6 a

1.42 a

155.7 a

0.39 ab

Gigaspora sp. Zac-4

187.0 abc

0.80 ab

70.3 a

1.17 ab

222.0 a

0.87

Gigaspora sp. Zac-5 198.0 abc

0.73 ab

49.6 a

0.42 b

nd

nd

Glomus sp. Zac-6

0.91 a

69.0 a

1.10 abc

nd

nd

Gigaspora sp. Zac-7 205..0 abc 0.56 ab

52.0 a

1.21 ab

206.3 a

0.66 ab

Gigaspora sp. Zac-8 228..3 ab

0.90 a

66.0 a

1.0 abc

nd

nd

Glomus sp. Zac-14

193.7 abc

0.55 ab

94.0 a

1.29 ab

nd

nd

Glomus sp. Zac-16

159.3 abc

0.47 ab

39.6 a

1.05 abc

nd

nd

Glomus sp. Zac-19

117.0 c

0.45 ab

38.3 a

0.92 abc

150.3 a

0.51 ab

251..3 a

52

Glomus sp. Zac-20

149.0 abc

0.48 ab

33.6 a

0.88 abc

272.0 a

0.92 ab

Glomus sp. Zac-22

104.3 c

0.33 ab

29.0 a

0.76 abc

nd

nd

Glomus sp. Zac-23

169.0 abc

0.54 ab

78.6 a

1.22 ab

258.3 a

1.08 a

Glomus sp. Zac-25

138.7 bc

0.44 ab

44.3 a

0.56 bc

nd

nd

* Medias con letras idénticas en la misma columna son estadísticamente iguales (Tukey p<0.05). nd=no determinados.

Rehabilitación y recuperación de áreas erosionadas y perturbadas Debido a que la agricultura es casi imposible por las condiciones ambientales adversas, la ganadería extensiva, ha sido la base de desarrollo en las zonas áridas y semiáridas de varias regiones del mundo (Lara, 1987). Sin embargo, el sobrepastoreo ocasionado por el ganado caprino y lanar, ha contribuido en la eliminación de la vegetación, ya de por sí escasa, convirtiendo estas zonas en completamente desérticas. Williams y Alden (1976) y Norman y Reeves (1979), sugirieron el uso de los HMA en la rehabilitación de ecosistemas semiáridos perturbados. Bagyaraj y Varma (1995) han estudiado ampliamente el uso de los HMA en áreas áridas y semiáridas considerando la selección de especies eficientes, técnicas de producción de inóculo y formas de inoculación, además del estudio de los factores determinantes de la asociación, así como de la dispersión del micelio externo. Albaladejo et al. (1995) reportaron que la inoculación con HMA contribuyó en el aumento de la adaptación de las plantas a las condiciones ambientales de las áreas áridas. Michelsen y Rosendahl (1989) sugirieron que los HMA son de gran importancia en regiones semiáridas debido a su efecto en la inducción de tolerancia a la sequía y utilización de los nutrimentos. Corkidi y Rincón (1997b) también mencionaron que los HMA son cruciales para el

53

crecimiento de especies consideradas como tempranas (pioneras) en la sucesión vegetal, en diferentes áreas de dunas tropicales en el Golfo de México. Áreas con bajo nivel de propágulos micorrícicos deberían recibir inoculo por medio de la plantación de plantas inoculadas producidas en vivero. Requena et al. (2001) sugirieron que la introducción de especies de HMA asociados a plantas y con un manejo de simbiontes microbianos es una herramienta exitosa para la recuperación de áreas desérticas (Allen M, 1995; Allen E, 1995). Raizada et al. (1998) indicaron que la inoculación dual HMA y Rhizobium puede ser una tecnología para mejorar el establecimiento de plántulas de leguminosas arbóreas a ambientes extremosos de la India. Bhatia et al. (1998) estudiaron el efecto de la doble inoculación de dos aislados de Rhizobium (P-5 y Tal-600) y tres HMA (Glomus caledonius [G. caledonium], Gigaspora calospora y un aislado fúngico nativo) en el crecimiento de plantas de Prosopis juliflora, establecidas en una área semiárida. Se observó que después de 6 años, el crecimiento y producción de biomasa en P. juliflora inoculada sólo con Glomus caledonium fue significativamente mayor a los otros tratamientos. También, se observó que esta planta mejoró la productividad del suelo, debido a una reducción del pH, mejoramiento considerable del C y P a los 0-15 y 15-45 cm. Lee et al, (1999) han considerado el uso de HMA y lombrices dentro de las prácticas de manejo de áreas semiáridas de la India.

Salinidad Al-Karaki (2000) mencionó que otro de los muchos factores que limitan la producción agrícola en regiones áridas y semiáridas, es el alto nivel de sales en el suelo y en esta situación los HMA disminuyen las pérdidas en rendimiento en plantas creciendo en estas zonas. El beneficio mencionado fue basado en mayor producción de materia seca de tallos y raíces, además de una mejor nutrición por P, Zn, Cu y Fe y menor concentración de Na. 54

Cactáceas Las cactáceas son componentes muy importantes y numerosos de la flora xerófila que se establece en extensas regiones áridas y semiáridas (Bravo-Hollis y Sánchez-Mejorada, 1991). En algunas áreas como el Desierto de Sonora en Baja California, en México, se pueden observar asociaciones preferenciales como los árboles de mezquite (Prosopis articulata) y plántulas de cactaceas (Pachycereus pringlei, Opuntia cholla, Lophocereus schottii, Machaerocereus gummosus, Lemaireocereus thurberi, Mammilaria sp.). Algunos autores han sugerido que los HMA tienen un importante papel para el establecimiento exitoso de las cactáceas creciendo bajo el dosel del mezquite, situación que no se observa en áreas donde no se encuentra éste (Bashan et al., 2000). Conclusiones y nuevas direcciones La información anteriormente vertida permite notar, en forma clara, la importancia que los HMA tienen en la adaptación de sus hospedantes a los ambientes áridos y semiáridos, contribuyendo en la nutrición y minimización de los efectos negativos producidos por el ambiente adverso. La biodiversidad de los HMA y su funcionabilidad en estos sistemas han empezado a ser profundamente estudiados. El uso de herramientas moleculares selectivas está abriendo la posibilidad de entender mejor la estructura genética de estos simbiontes y su relación con la estructura de la comunidad vegetal. Recientes investigaciones relacionadas con el efecto de los HMA sobre la fecundidad y superioridad progenitora (“fitness”), abren nuevos caminos de investigación para el estudio de la biología de los HMA y sus hospedantes en ambientes tan extremosos como los áridos y semiáridos. Finalmente, el estudio del micelio externo de los HMA en el suelo, permitirá tener mejor entendimiento de su participación en el establecimiento,

55

persistencia, diversidad y productividad de las plantas desarrollándose en los sistemas áridos y semiáridos. Agradecimientos Este trabajo fue parcialmente financiado por el proyecto CONACYT-México 31947-B. Referencias Albaladejo J, R. Fantechi, D. Meter, P. Balabanis y JL. Rubio. 1995. Soil rehabilitation and desertification control: case study in Murcia. Desertification in a European context: physical and socio-economic aspects. Pp. 213-224. Proceedings of the European School of Climatology and Natural Hazards Course. El Campello, Alicante, Spain, 6-13 October 1993. 1995. Al-Karaki GN. 2000. Growth of mycorrhizal tomato and mineral acquisition under salt stress. Mycorrhiza 10:51-54. Allen MF. 1995. La micorriza y las rehabilitaciones de suelos áridos perturbados: Procesos y prácticas. Pp. 151-166. In: R. Orellana, J. A. Escamilla y A. Larqué Saavedra (Eds.) Ecofisiología vegetal y conservación de recursos genéticos. CICY, Yucatán, México. Allen EB. 1995. La restauración de zonas áridas perturbadas con especial referencia a los hongos micorrízicos. Pp. 167-177. In. R. Orellana, J. A. Escamilla y A. Larqué Saavedra (Eds.) Ecofisiología vegetal y conservación de recursos genéticos. CICY, Yucatán, México. Armstrong RD, KR. Helyar y EK Christie. 1992. Vesicular arbuscular mycorrhizae in semi-arid pastures of south-west Queensland and their effect on growth responses to phosphorus fertilizers by grasses. Austr. J. Agric. Res. 43: 1143-1155. Bagyaraj DT y A Varma. 1995. Interaction between arbuscular mycorrhizal fungi and plants. Their importance in sustainable agriculture in arid and semiarid tropics. Adv. Microbial. Ecol. 14: 119-142. 56

Barea JM, C Azcón-Aguilar y R Azcon. 1987. Vesicular-arbuscular mycorrhizae improve both symbiotic N2 fixation and N uptake from soil as assessed with a 15 N technique under field conditions. New Phytologist 106:717-725. Bashan Y, EA Davis, A Carrillo-Garcia y RG Linderman. 2000. Assessment of VA mycorrhizal inoculum potential in relation to the establishment of cactus seedlings under mesquite nurse-trees in the Sonoran Desert. Appl. Soil. Ecol. 14:165-175. Bearden BN y L Peterson. 2000. Infuence of arbuscular mycorrhizal fungi on soil structure and aggregate stability of a vertisol. Plant Soil 208: 173-183. Beena KR., NS Raviraja y KR Sridhar. 2000a. Seasonal variations of arbuscular mycorrhizal fungal association with Ipomoea pes-caprae of coastal sand dunes, Southern India. J. Environ. Biol. 21:341-347. Beena KR, NS Raviraja, AB Arun y KR Sridhar. 2000b. Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi on the coastal sand dunes of the west coast of India. Current Sci. 79:1459-1466. Bhatia NP, A. Adholeya y A. Sharma. 1998. Biomass productio n and changes in soil productivity during longterm cultivation of Prosopis juliflora (Swartz) DC inoculated with VA mycorrhiza and Rhizobium spp. in a semi-arid wasteland. Biol Fertil Soils 26:208-214 Braunberger PG, LK Abbott y AD Robson. 1994. The effect of rain in the dry season on the formation of vesicular-arbuscular mycorrhizas in the growing season of annual clover-based pastures. New Phytologist 127: 107-114. Bravo-Hollis H y H Sánchez-Mejorada. 1991. Las cactáceas de México. Tomo I. Universidad Nacional Autónoma de México. Carpenter AT y MF Allen. 1988. Responses of Hedysarum boreale Nutt. to mycorrhizas: plant and soil nutrient changes in a disturbed shrub-steppe. New Phytologist 109: 125-132.

57

Carrillo-García, A., JL León de la Luz, Y Bashan y GJ Bethlenfalvay. 1999. Nurse plants, mycorrhizae, and plant establishment in a disturbed area of the Sonoran Desert. Restoration Ecology 7:321-335. Chamizo Ch. A., R. Ferrera-Cerrato y L. Varela. 1998. Identificación de especies de un consorcio del género Glomus. Rev. Mex. Micol. pp. 37-40 Clapp JP, JP Young, J Merrywheather y AH Fitter. 1995. Diversity of fungal symbionts in arbuscular mycorrhizas from a natural community. New Phytologist 130:259-265. Corkidi L y E Rincon. 1997a. Arbuscular mycorrhizae in a tropical sand dune ecosystem on the Gulf of Mexico. I. Mycorrhizal status and inoculum potential along a successional gradient. Mycorrhiza 7: 9-15. Corkidi L y E Rincon. 1997b. Arbuscular mycorrhizae in a tropical sand dune ecosystem on the Gulf of Mexico. II. Effects of arbuscular mycorrhizal fungi on the growth of species distributed in different early successional stages. Mycorrhiza 7: 1, 17-23. Cui M y PS Nobel. 1992. Nutrient status, water uptake and gas exchange for three desert succulents infected with mycorrhizal fungi. New Phytologist 122: 643-649. Cui M y MM Caldwell. 1996. Facilitation of plant phosphate acquisition by arbuscular mycorrhizas from enriched soil patches. I. Roots and hyphae exploiting the same soil. New Phytologist 133: 453-460. Dalpe Y, TA Diop, C Plenchette y M Gueye. 2000. Glomales species associated with surface and deep rhizosphere of Faidherbia albida in Senegal. Mycorrhiza 10:125-129. Dhillion SS y JC. Zak. 1993. Microbial dynamics in arid ecosystems: desertification and the potential role of mycorrhizas. Revista Chilena de Historia Natural 66:253-270. Estrada-Luna AA y FT Davies Jr. 1999. Effects of Mycorrhizal fungi and phosphorus on growth and nutrient uptake of micropropagated prickly pear cactus plantlets (Opuntia amyclaea tenore 58

cv. Reyna) p. 497. In: Abstracts of 96th International Conference of the American Society of Horticultural Science. HortScience 34 number 3. Ferrera-Cerrato R. 1983. La micorriza vesículo-arbuscular en los diferentes agroecosistemas. Pp. 13-17. In: Symposium: La sequía y su impacto. Colegio de Postgraduados. Edo. de México. Herman P. 2000. Biodiversity and evolution in mycorrhizae of the desert . Pp. 141-160. In: Ch W Bacon y JF White Jr. (Eds). Microbial endophytes. Marcel Dekker. Ney York. Basel. Jasper DA; LK Abbott and AD Robson. 1993. The survival of infective hyphae of vesiculararbuscular mycorrhizal fungi in dry soil: an interaction with sporulation. New Phytologist 124: 473-479. Khaliel A. S. 1989. Mycorrhizal status of some desert plants and correlation with edaphic factors. Trans Mycol Soc Japan 30: 231-238. Koide RT y X Lu. 1995. On the cause of offspring superiority conferred by mycorrhizal infection of Abutilon theophrasti. New Phytologist 131: 435-441. Kyde MM y AB Gould. 2000. Mycorrhizal endosymbiosis. Pp. 161-198. In: Ch.W Bacon and JF White Jr. (eds). Microbial endophytes. Marcel Dekker. Ney York. Basel. Lara F.V. 1987. Estudio de la endomicorriza (V-A) en los agroecosistemas de las zonas áridas y semiáridas del Altiplano Potosino-Zacatecano. Tesis de Licenciatura. Escuela Nacional de Estudios Profesionales Zaragoza. Universidad Nacional Autónoma de México. México. DF. Lee KK, MV Reddy, D Balaguravaiah, JVDKK Rao, SP Wani, KPC Rao, N Trimurtulu y MV Reddy. 1999. Effect of soil management on soil micro-organisms. Pp. 153-164. In: Management of tropical agroecosystems and the beneficial soil biota. Science Publishers, Inc. Enfield, USA. Mathew J, A. Shankar, A Neeraj y A. Varmax. 1991. Glomalaceous fungi associated with spineless cactus : A fodder supplement in deserts. Trans Mycol Soc Japan 32:225-234.

59

Michelsen A y S Rosendahl. 1989. Propagule density of VA mycorrhizal fungi in semi-arid burshland in Somalia. Agric. Ecosystems Environ. 29: 295-301. Mohan V y RN Mishra. 1998. Studies on VAM association in Marwar Teak (Tecomella undulata (Smith) Seeman) in desert soils of Rajasthan. Mycorrhiza 10:16-18. Morton, J.P. y D. Redecker. 2001. Two new families of Glomales, Archaeosporaceae and Paraglomaceae, with two new genera Archaeospora and Paraglomus, based on concordant molecular and morphological characters. Mycologia 93:181-195. Neeraj A, A Shankar, J Mathew y A Varma. 1991. Occurrence of vesicular arbuscular mycorrhizae with Amaranthaceae in soils of the Indian semi-arid region. Biology and Fertility of Soils 11:140-144. Norman T y RF Reeves. 1979. The role of endomycorrhizae in revegetation practice in the semiarid west. II. A biossay to determine the effect of land disturbance on endomycorrhizal population. American Journal of Botany 66: 14-18. Newsham KK, AH Fitter y AR Watkinson. 1994. Root pathogenic and arbuscular mycorrhizal fungi determine fecundity of asymptomatic plants in the field. Journal of Ecology 82: 805-814. Rachel EK, SR Reddy y SM Reddy. 1989. VA mycorrhizal colonization of different angiospermic plant species in the semi-arid soils of Andhra Pradesh (India). Acta Bot Indica 17: 225-228. Raizada A, MSRM. Rao, y NS Jayaram. 1998. Growth of Albizia lebbeck Benth. inoculated with VA mycorrhiza and Rhizobium in eroded mine soils of semiarid India. Indian J. Soil Conservation 26:122-128. Requena N, E Perez-Solis, C Azcon-Aguilar, P Jeffries y JM Barea. 2001. Management of indigenous plant-microbe symbioses aids restoration of desertified ecosystems. Appl Environ Microbiol 67:495-498. 60

Reyes Q.C.K. 2000. Estudio microbiológico de la rizosfera e interrizosfera de la relación entre Neobuabaumia tetetzo y dos leguminosas de la familia Mimosaceae. Tesis de Licenciatura. Escuela Nacional de Estudios Profesionales Iztacala. Universidad Nacional Autónoma de México DF., México. Reyes-Quintanar CK, R Ferrera-Cerrato, A Alarcón y S Rodríguez Z. 2000. Microbiología de la relación de nodricismo entre leguminosas arbóreas y Neobuxbaumia tetetzo en suelos no erosionados y erosionados en Zapotitlán de las Salinas, Puebla. Pp. 56-68. In: A Alarcón y R Ferrera-Cerrato (Eds). Ecología, fisiología y biotecnología de la micorriza arbuscular. MundiPrensa. México. Sanders IL, RM Alt, K Groppe, T Boller y A Wiemken. 1995. Identification of ribosomal DNA polymorphisms among and within spores of the Glomales: application to studies on the genetic diversity of arbuscular mycorhizal fungal communities. New Phytologist 130: 419-427. Schlesinger WH, JF Reynolds, GL Cunningham, LF Huenneke, WM Jarell, RA Virgin ia y WW Whitford. 1990. Biological feedbacks in global desertification. Science 127: 1043-1048. Stanley MR, RT Koide y DL Shumaway. 1993. Mycorrhizal symbiosis increases growth, reproduction and recruitment of Abutilon theophrasti Medic in the field. Oecologia 94: 30-35. Stephenson AG, JL Poulton, TC Lau y RT Koide. 1998. Effects of soil phosphorus level and Mycorrhizal infection on the male function of plants. Pp. 52-67. In: JP Lynch and J Deikman (Eds). Phosphorus in plant biology: Regulatory roles in molecular, cellular, organismic and ecosystem process. American Society of Plant Physiologists. Volume 19. Maryland, USA. Sylvia DM y SE Williams. 1992. Vesicular arbuscular mycorrhizae and environmental stress. Pp. 101.124. In: Bethlenfalvay GJ and RG Linderman (Eds.). Mycorrhizae in sustainable agriculture. ASA-Special Publication No. 54.

61

Van der Heijden MGA; JN Klironimos, M Ursic, P Moutoglis, R Streitwolf-Engle, R Boller, A Weimken y IR Sanders. 1998. Mycorrhizal fungal diversity determines plant biodive rsity ecosystem variability and productivity. Nature 396: 69-72. Varma RV. 1996. Interaction of VA-mycorrhizal fungi with rhizosphere and rhizoplane mycoflora of forest tree species in arid and semi-arid regions. Pp. 222-231. In: Mohan V, Neelam- Verma; N Verma, KSS Nair y J.K. Sharma (Eds). Impact of diseases and insect pests in tropical forests. Proceedings of the IUFRO Symposium, Peechi, India, 23-26 November 1993. 1996. Whitford WG. 1986. Decomposition and nutrient cycling in deserts. Pp. 93-118. In: WG Whitford (Ed.). Pattern and process in desert ecosystems. University of New Mexico Press. Albuquerque. Williams SE y EF Alden. Endomycorrhizal (vesicular-arbuscular) associations of some arid zone shrubs. Southwes. Na. 20: 437-444. Wright SF y A Upadhyaya. 1998. A survey for aggregate stability and glomalin, a glycoprotein produced by hyphae of arbuscular mycorrhizal fungi. Plant and Soil 198: 97-107. Zak JC, R Sinsabaugh y WP MacKay. 1995. Windows of opportunity in desert ecosystems: their implications to fungal development. Canadian Journal of Botany 73 (supplement 1):1407-1414.

62

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